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Quais outros comportamentos cognitivos nas abelhas, fora da navegação, são afetados pelos neonicotinóides

Quais outros comportamentos cognitivos nas abelhas, fora da navegação, são afetados pelos neonicotinóides


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É conclusivo que os neonicotinóides alteram a navegação nas abelhas ao localizar fontes de alimento. http://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0091364

Mas se for assim, a cognição também não deveria ser afetada? E se for afetado, o efeito na colmeia não seria ainda mais pronunciado devido a danças imprecisas das abelhas e um atraso / incapacidade geral em encontrar a fonte de alimento? Isso não deveria ser conclusivo ao explicar que os neonicotinóides contribuem para o distúrbio do colapso das colônias?


Supõe-se que esse efeito do comportamento locomotor seja um efeito sobre a cognição (1-4). A navegação requer memória instantânea, aprendizado e atenção (2-4). Você perguntou se este efeito dos neonicotinóides na cognição se manifesta por meio de outros comportamentos vitais. A resposta curta, sim. Especificamente, os neonicotinóides são mostrados para afetar o acasalamento, o comportamento da rainha e forrageamento de curta e longa distância (5-7). É sugestivo de que os neonicotinoides são um fator contribuinte no colapso das colônias com metanálise e evidências diretas de efeitos no comportamento (5-8). Acho que você está mais questionando por que as pessoas não fizeram nada sobre esse assunto ou mais definitivo em sua ação contra o colapso da colônia. Isso é mais uma questão política. Uma vez que o pesticida não tem tantos efeitos na saúde humana em níveis que causam o colapso das abelhas, as políticas para resolver esse problema não são tão claras. A EPA discutiu fazer restrições quanto ao uso de neonicotinóides, mas eles ainda serão usados. No entanto, eles foram proibidos na França devido a esses efeitos. Espero que tenha respondido sua pergunta!

Fontes

  1. Comportamentos de abelha mel doi: 10.1016 / S1364-6613 (00) 01601-6
  2. Bee Navigation and Memory doi: 10.1006 / anbe.1997.0574
  3. Aprendizagem e memória em abelhas doi: 1146 / annurev.ne.19.030196.002115
  4. Behavioral Neuroscience ISBN: 978-0-87893-092-0
  5. Efeitos sobre o comportamento de abelhas, neonicotinóides e dança doi: 10.1242 / jeb.068718
  6. Efeitos de comportamento de abelhas, neonicotinoides e forrageamento DOI: 10.1046 / j.1365-2435.2000.00443.x
  7. Queen and Colony Effects DOI: 10.1126 / science.1215025
  8. Metaestudo de colapso de colônia DOI: 10.1007 / s10646-010-0566-0

Estudo mostra que a exposição a pesticidas pode impactar dramaticamente o comportamento social das abelhas

Um trabalhador zangão (Bombus impatiens) forrageando ao ar livre, equipado com uma etiqueta de rastreamento exclusiva (BEEtag). Crédito: James Crall

Para as abelhas, ser social é tudo.

Quer seja em busca de comida, cuidando dos jovens, usando seus corpos para gerar calor ou para abanar o ninho, ou construir e consertar ninhos, uma colônia de abelhas faz quase tudo como uma única unidade.

Embora estudos recentes tenham sugerido que a exposição a pesticidas pode ter impactos no comportamento de forrageamento, um novo estudo, liderado por James Crall, mostrou que esses efeitos podem ser apenas a ponta do iceberg.

Um pós-doutorado trabalhando no laboratório de Benjamin de Bivort, o Thomas D. Cabot Professor Associado de Biologia Organísmica e Evolutiva, Crall é o autor principal de um estudo que mostra a exposição a pesticidas neonicotinoides - a classe de pesticidas mais comumente usada na agricultura - tem efeitos profundos em uma série de comportamentos sociais.

Usando uma plataforma robótica inovadora para observar o comportamento das abelhas, Crall e co-autores, incluindo de Bivort e Naomi Pierce, o professor de Biologia Sidney A. e John H. Hessel, mostraram que, após a exposição ao pesticida, as abelhas passaram menos tempo amamentando larvas e eram menos sociais que as outras abelhas. Testes adicionais mostraram que a exposição prejudica a capacidade das abelhas de aquecer o ninho e de construir gorros isolantes de cera ao redor da colônia. O estudo é descrito em um artigo de 9 de novembro em Ciência.

Além de Crall, de Bivort e Pierce, o estudo foi coautor de Callin Switzer, Ph.D. '18, Stacey Combes da UC Davis, ex-assistentes de pesquisa de Biologia Organísmica e Evolutiva Robert L. Oppenheimer e Mackay Eyster e o estudante de graduação de Harvard Andrea Brown, '19.

"Esses pesticidas começaram a ser usados ​​em meados da década de 1990 e agora são a classe de inseticida mais comumente usada em todo o mundo", disse Crall. "Normalmente, eles funcionam por meio do tratamento de sementes - altas concentrações são dosadas nas sementes, e um dos motivos pelos quais os agricultores e empresas de pesticidas gostam desses compostos é porque eles são absorvidos sistemicamente pelas plantas. Portanto, a ideia é que eles fornecem resistência à planta inteira. Mas o o problema é que eles também aparecem no pólen e no néctar de que as abelhas se alimentam. "

Na última década, disse Crall, vários estudos relacionaram a exposição a pesticidas com interrupções no forrageamento, "mas havia razões para suspeitar que esse não era o quadro todo".

"Forragear é apenas uma parte do que as abelhas fazem", disse Crall. "Esses estudos estavam pegando os efeitos importantes que esses compostos estavam tendo sobre o que estava acontecendo fora do ninho, mas há um mundo inteiro de comportamentos realmente importantes acontecendo lá dentro. E essa é uma caixa preta que queríamos abrir um pouco."

Rastreamento automatizado de operárias em uma colônia de abelhas (Bombus impatiens). Crédito: James Crall

Para fazer isso, Crall e seus colegas desenvolveram um sistema de bancada exclusivo que lhes permitiu rastrear a atividade das abelhas em até uma dúzia de colônias ao mesmo tempo.

"O que fazemos é colocar uma etiqueta em preto e branco com um código QR simplificado, na parte de trás de cada abelha", disse ele. "E há uma câmera que pode se mover sobre as colônias e rastrear o comportamento de cada abelha automaticamente usando visão computacional. Isso nos permite olhar dentro do ninho."

Usando o sistema, Crall e colegas foram capazes de dosar abelhas individuais específicas com o pesticida e observar as mudanças em seu comportamento - menos interação com seus companheiros de ninho e passando mais tempo na periferia da colônia - mas esses experimentos são limitados em vários maneiras importantes.

"Um é fisiológico", disse Crall. "Mesmo que estivéssemos dando às abelhas doses realistas de pesticida, beber sua porção diária de café em cinco minutos será diferente de espalhar ao longo do dia, então dar uma grande dose pode não ser totalmente realista. outro importante é que uma colônia de abelhas é uma unidade funcional. Não faz sentido tratar indivíduos, porque o que você está perdendo quando você faz isso é a estrutura social natural da colônia. "

Com o sistema robótico, no entanto, os pesquisadores podem tratar uma colônia inteira como uma única unidade.

Cada uma das 12 unidades do sistema, disse Crall, abriga uma única colônia onde as abelhas têm acesso a duas câmaras - uma para imitar o ninho e outra para atuar como espaço de forrageamento.

"Isso nos permite fazer várias exposições em nível de colônia e fazer monitoramento contínuo", disse Crall. "Achamos que isso está muito mais próximo de como o comportamento natural deles funciona e também nos permite automatizar o rastreamento comportamental em várias colônias ao mesmo tempo."

Assim como em estudos anteriores, disse Crall, as abelhas expostas mostraram mudanças nos níveis de atividade e socialização e passaram mais tempo à margem do ninho, mas os testes também mostraram que os resultados foram mais fortes durante a noite.

"Na verdade, as abelhas têm um ritmo circadiano muito forte", explicou Crall. "Então o que descobrimos foi que, durante o dia, não havia nenhum efeito estatisticamente observável, mas à noite, podíamos ver que eles estavam quebrando. Não sabemos ainda se (os pesticidas) estão interrompendo a regulação do gene circadiano ou se isso é apenas um feedback, talvez fisiológico. mas sugere que, apenas de uma perspectiva prática, se quisermos entender ou estudar esses compostos, olhar para os efeitos durante a noite é muito importante. "

Alimentação manual de um trabalhador zangão (Bombus impatiens) durante testes de exposição aguda. Crédito: James Crall

Experimentos adicionais, nos quais sondas de temperatura foram colocadas dentro de colmeias externas, sugeriram que os pesticidas têm efeitos profundos na capacidade das abelhas de regular as temperaturas dentro do ninho.

"Quando a temperatura cai, as abelhas prendem suas asas e estremecem os músculos para gerar calor", disse Crall. "Mas o que descobrimos foi que, em colônias de controle, mesmo com a grande flutuação da temperatura, eles conseguiram manter a temperatura na colônia estável em alguns graus. Mas as abelhas expostas, elas perdem dramaticamente a capacidade de regular a temperatura . "

Além de interromper a capacidade das abelhas de aquecer ou resfriar diretamente o ninho, o experimento também revelou que a exposição a pesticidas afetou a capacidade das abelhas de construir uma tampa de cera isolante sobre a colônia.

"Quase todas as nossas colônias de controle construíram esse limite", disse Crall. “E parece que está totalmente apagado nas colônias expostas aos agrotóxicos, então elas perdem essa capacidade de fazer essa reestruturação funcional do ninho”.

No futuro, disse Crall, existem algumas questões adicionais levantadas pelo estudo que ele espera abordar.

"Este trabalho - especialmente sobre termorregulação - abre um novo conjunto de questões, não apenas sobre quais são os efeitos diretos dos pesticidas, mas como esses pesticidas prejudicam a capacidade das colônias de lidar com outros estressores", disse ele. "Este trabalho sugere que, em ambientes particularmente extremos, podemos esperar que os efeitos dos pesticidas sejam piores, então isso muda a forma como fazemos os testes de agroquímicos em geral, mas aponta para questões específicas sobre se podemos ver mais fortes declina em certos ambientes. "

Tomados em conjunto, Crall acredita que os resultados apontam para a necessidade de uma regulamentação mais rigorosa dos neonicotinóides e outros pesticidas que podem ter impacto sobre as abelhas.

"Acho que chegamos a um ponto em que deveríamos estar muito, muito preocupados com a maneira como as maneiras como estamos mudando o meio ambiente estão reduzindo e dizimando as populações de insetos que são importantes não apenas para o funcionamento de cada ecossistema. Mas que são muito importante para a produção de alimentos ”, afirmou. "Nosso sistema alimentar está se tornando cada vez mais dependente de polinizadores ao longo do tempo - hoje, cerca de um terço das safras de alimentos dependem de polinizadores, e isso só está aumentando. Até agora, tínhamos esse dom abundante e natural de polinizadores fazendo tudo isso trabalhar para nós, e agora estamos começando a perceber que não é um dado adquirido, então acho que devemos estar muito preocupados com isso. "


Pesticida neonicotinoide afeta o forrageamento e a interação social em abelhas

Em uma caixa de plástico cortada a laser escurecida com tinta e iluminada com luz vermelha, os zangões operários (Bombus impatiens) realizam suas atividades diárias: interagir com outros adultos, extrair comida de potes de mel, alimentar larvas e, ocasionalmente, aventurar-se em busca de néctar . Embora este ninho esteja longe do normal, as abelhas que vivem aqui se adaptaram muito bem ao seu novo espaço. Ainda assim, nem tudo está bem dentro do ninho, e não por causa de sua forma estranha. Algumas abelhas abandonaram seus padrões diários e estão passando mais tempo sozinhas, na periferia. Outros estão gastando menos tempo cuidando das larvas totalmente dependentes que se tornarão a próxima geração de abelhas.

Dentro do ninho, o centro caótico da vida das abelhas, o comportamento social e as interações são cruciais para a saúde da população de abelhas e a produção de filhotes. Quando o comportamento social e o cuidado com os jovens mudam, o número da população torna-se mais suscetível a declinar. James Crall, um pós-doutorado da Planetary Health Alliance da Universidade de Harvard, o estudante de graduação Callin Switzer e colegas relacionaram essas mudanças no comportamento social à exposição subletal ao pesticida neonicotinoide, o imidaclopride.

Para seu estudo, Crall desenvolveu um 'sistema de rastreamento comportamental automatizado' que permite a um computador conectado a câmeras dentro do ninho para reconhecer abelhas individuais e criar pontos de dados que indicam a posição e proximidade de outras. "Os ninhos de abelhas não têm a geometria organizada e bonita das abelhas", disse Crall. Em vez disso, "eles são mais uma miscelânea de comida e larvas em uma pilha no meio do espaço do ninho." Esse sistema de rastreamento automatizado permitiu a Crall ver "cenas individuais confusas, complexas, realistas" e pode ser adaptado para uso em ambientes naturais.

Embora possa parecer que a parte mais difícil deste experimento seria o desenvolvimento de um sistema de rastreamento, Crall disse que o processo de marcar cada abelha era uma arte e uma ciência, uma "corrida contra o tempo" para colar as etiquetas antes que as abelhas acordassem e "de longe a parte mais difícil e lenta do experimento". Marcar uma colônia de abelhas poderia consumir dias inteiros, enquanto o movimento das abelhas dentro dos ninhos só era registrado por algumas horas. Após a marcação, as abelhas foram observadas antes e após a exposição ao imidaclopride. Crall então avaliou milhões de pontos de dados para avaliar as mudanças comportamentais entre as abelhas tratadas. Ele descobriu que as abelhas expostas ao pesticida reduziam a frequência dos cuidados com a cria e tendiam a gravitar em torno do perímetro do ninho, tornando-se menos sociais.

Fora do ninho, esse neonicotinóide também tem efeitos significativos na polinização e no comportamento de forrageamento. Callin Switzer, um estudante de doutorado na Universidade de Harvard, trabalhou para estudar os efeitos da imidacloprida no comportamento de polinização. Especificamente, Switzer se concentrou na polinização por zumbido, a capacidade das abelhas de forragear e polinizar certos tipos de plantas, usando vibrações. Antes de expor as abelhas ao imidaclopride, Switzer gravou o som das abelhas se alimentando das flores de tomate. Essas mesmas abelhas foram então expostas ao neonicotinóide e permitidas a retomar o forrageamento. No entanto, as abelhas expostas ao imidaclopride, em doses semelhantes às encontradas em um único dia, foram menos propensas a retomar o forrageamento do que as não expostas.

Imagine que é verão e, em um campo à beira da estrada, fileiras e mais fileiras de tomateiros esperam para serem polinizadas e produzirem seus deliciosos frutos. Essas plantas se reproduzem mais após a polinização por zumbido, um serviço que os abelhões do leste estão equipados de forma única para fornecer. No entanto, esses tomateiros são cobertos por imidacloprida e, quando os zangões se alimentam aqui, ficam expostos a níveis subletais desse pesticida. Conforme a estação avança e a exposição ao imidaclopride aumenta, as abelhas ainda estão presentes, mas elas começam a forragear menos, não cuidam de seus filhotes com frequência e as interações sociais mudam. Fora do ninho, uma diminuição no forrageamento por abelhas afetadas pode contribuir para diminuir a produção agrícola e o suprimento de alimentos para as colônias. Dentro do ninho, redes sociais alteradas e uma diminuição no cuidado com os jovens podem levar ao declínio da população nas gerações futuras. Como a espécie polinizadora nativa mais importante na América do Norte, o uso contínuo do neonicotinóide imidaclopride pode ter efeitos de longo alcance na sobrevivência do zangão oriental comum e nas plantas que polinizam.

Callin Switzer e James Crall estão apresentando suas pesquisas separadamente na Reunião Anual de 2017 da Society for Integrative and Comparative Biology, em Nova Orleans, Louisiana. A pesquisa de Switzer foi publicada recentemente em Ecotoxicologia como "O pesticida neonicotinóide, imidaclopride, afeta o comportamento de sonicação do Bombus impatiens (abelha) quando consumido em doses abaixo do LD50."


2. MATERIAIS E MÉTODOS

2.1 Escopo e estratégia de pesquisa

Nós nos concentramos no aprendizado e na memória olfativa, que são tipicamente avaliados em abelhas por meio de um paradigma de reflexo de extensão de probóscide olfativo (doravante PER). Durante um experimento PER, uma abelha atrelada aprende a associar um perfume anteriormente não recompensado com a sacarose. As abelhas exibem inicialmente a extensão da tromba como uma resposta não condicionada (UR) ao contato antenal com a sacarose (o estímulo US não condicionado). Quando esse contato é emparelhado com um cheiro (o estímulo condicionado CS), a abelha aprende a estender sua probóscide em resposta apenas ao cheiro (uma resposta condicionada CR). Normalmente, os experimentos baseados em PER que se relacionam com pesticidas usam um paradigma de condicionamento absoluto (onde as abelhas aprendem a associar apenas um cheiro à sacarose) em vez de condicionamento diferencial (onde um cheiro é recompensado e uma alternativa não é Stanley, Smith, & Raine, 2015 ) Embora outros paradigmas para testar a aprendizagem e a memória (por exemplo, associação de voo livre, aprendizagem espacial, aprendizagem aversiva ou aprendizagem tátil [Bernadou, Démares, Couret-Fauvel, Sandoz, & Gauthier, 2009 Tan et al., 2014 Samuelson, Chen- Wishart, Gill, & Leadbeater, 2016 Zhang & Nieh, 2015]) estão disponíveis e são amplamente utilizados na literatura cognitiva, apenas um número muito pequeno de estudos usou esses métodos para avaliar como os pesticidas influenciam o desempenho (ver Seção 4 Bernadou et al. , 2009 Samuelson et al., 2016 Zhang & Nieh, 2015). Em contraste, o paradigma PER é a metodologia mais comumente usada para avaliar o aprendizado e a memória das abelhas e, portanto, fornece um alvo óbvio para nosso estudo.

Usamos Web of Science e Google Scholar como bancos de dados de pesquisa (pesquisa realizada em abril de 2018). Os critérios de pesquisa usados ​​no Web of Science foram (“pesticida *” OR “inseticida *” OR “neonicotinoide *”) AND (“abelha *” OR “abelha *” OR “abelha *” OR “abelha *” OU “ abelha * ”OU“apis" OU "bombus”) E (“ aprendizagem ”OU“ memória ”OU“ PER ”OU“ cognição ”OU“ reflexo de extensão de probóscide ”OU“ resposta de extensão de probóscide ”). Após a pesquisa na Web of Science, usamos as mesmas palavras-chave no Google Scholar e verificamos os primeiros 200 resultados, que geraram três artigos adicionais (Figura S1). Vinte e três artigos permaneceram elegíveis após a triagem do título e do resumo e aplicação dos critérios de inclusão (ver abaixo e Tabela S1). Todos os 23 artigos tiveram suas listas de referência examinadas e não encontramos nenhum dado adicional.

2.2 Critérios de inclusão, extração de dados e banco de dados final

Para ser incluído na meta-análise, um estudo teve que envolver a exposição oral de abelhas a um pesticida seguido por um ensaio de aprendizagem e / ou memória por meio de um paradigma de condicionamento PER. Os estudos foram excluídos se não contivessem um grupo de controle (sem exposição a pesticidas) ou se não pudéssemos extrair as médias, os desvios-padrão e os tamanhos de amostra para os grupos de controle e de tratamento. Alguns dados brutos estavam disponíveis online (N = 3), mas na maioria dos casos (N = 17) as médias e desvios padrão podem ser extraídos de gráficos usando WebPlotDigitizer (https://automeris.io/WebPlotDigitizer/). Nos casos em que as informações não estavam disponíveis, alguns autores foram contatados com sucesso (N = 3). Excluímos grupos experimentais em que as abelhas haviam sido expostas a vários estressores (por exemplo, parasitas e pesticidas), pois não podíamos ter certeza de qual estressor estava potencialmente causando um efeito. Em todos os estudos incluídos na análise, as abelhas foram testadas diretamente ou 24 horas após a exposição ao pesticida. Excluímos um estudo em que o período de teste pós-exposição variou (com atrasos de até 11 meses na Tabela S1). Após a análise de sensibilidade (veja abaixo), os 23 artigos incluídos no banco de dados final (veja a Tabela S1) produziram 104 tamanhos de efeito para a influência de pesticidas na capacidade de aprendizagem de 23 artigos e 167 tamanhos de efeito de 19 artigos para a influência de pesticidas na memória. Esses estudos foram publicados entre 2009 e 2017.

Os experimentos PER usam vários critérios para avaliar o desempenho do aprendizado, incluindo o número de tentativas em que a abelha respondeu ao CS, a primeira tentativa na qual ela respondeu ou o desempenho médio em um lote específico de tentativas. Por exemplo, Stanley, Smith, et al. (2015) usaram 15 tentativas de aprendizagem (tentativas em que UR e CS são pareados) por condição, enquanto Piiroinen, Botías, Nicholls e Goulson (2016) testaram suas abelhas em 10 tentativas. Para permitir a comparação direta, redefinimos a aprendizagem entre os estudos como a proporção de abelhas que responderam positivamente ao CS na tentativa de aprendizagem final (média do intervalo intertrial = 8,17 ± 5,6). Da mesma forma, coletamos os dados de memória (o número de abelhas respondendo ao CS) de todos os comprimentos de tempo relatados (intervalo: 10 min-48 h) em duas categorias que se aproximam da memória de curto e longo prazo (veja abaixo). Observe que esses tempos refletem processos neurologicamente distintos em abelhas, a transição da memória de curto para longo prazo sendo dependente da tradução (revisado em Menzel, 2012).

2.3 Potenciais moderadores

Moderadores são usados ​​em meta-análises para investigar as fontes de variação nos tamanhos de efeito entre os estudos (Koricheva et al., 2013). Nossa meta-análise incluiu o seguinte como moderadores potenciais do tamanho do efeito que a exposição a pesticidas teve sobre o aprendizado e a memória: regime de exposição a pesticidas (crônica ou aguda), dosagem (realista de campo ou superior), tipo de pesticida (neonicotinóide ou outro), e gênero (Apis ou Bombus) Para os dados de memória, também incluímos retenção de memória de curto (& lt24 h) e longo prazo (≥24 h) como um moderador potencial (veja abaixo para modelos completos). O tratamento foi considerado agudo quando as abelhas foram expostas a uma dosagem de pesticida e crônico quando as abelhas foram expostas repetidamente por um período prolongado de tempo, que variou entre os experimentos de 4 dias (Williamson & Wright, 2013 Yang, Chang, Wu, & Chen, 2012) a 24 dias (Stanley, Smith, et al., 2015).

A definição de uma dose realista de campo é altamente controversa e a toxicidade de diferentes pesticidas varia. Para padronizar isso, categorizamos as dosagens como realísticas de campo ou superiores com base nas concentrações de pesticidas no néctar, pólen, mel e pão de abelha extraídos das seguintes fontes: Bonmatin et al. (2015), Glaberman e White (2014), Sanchez-Bayo e Goka (2014). Onde mais de uma estimativa estava disponível para um determinado pesticida, tomamos o valor médio (ver Tabela S2 para pesticidas individuais). Para as dosagens agudas, os dados de concentração de pesticida de néctar foram combinados com a quantidade média de néctar que as abelhas são capazes de ingerir em um ataque de forrageamento (40 ng para abelhas 37,7 ng para abelhas Tabela S3) para calcular a dose realista de campo (Cresswell, 2011 Samuelson et al., 2016). As dosagens superiores aos limiares acima foram consideradas não realistas no campo.

2.4 Meta-análise

Todas as análises foram realizadas em R (versão 1.0.136) usando o pacote metafor (Viechtbauer, 2010). Os dados de aprendizagem e memória foram analisados ​​separadamente. Usamos a diferença média padronizada na capacidade de aprendizagem das abelhas ou memória entre os grupos de controle e os grupos de tratamento (Hedges 'd) como uma medida do tamanho do efeito (calculado usando a função "escalc" em metafor) Para ambos os conjuntos de dados, ajustamos modelos de efeitos aleatórios para calcular o efeito da grande média, bem como as médias do grupo (por exemplo, efeitos da exposição aguda vs. crônica). A abordagem de máxima verossimilhança restrita (REML) foi usada para estimar os parâmetros dos modelos de meta-análise. Para cada um dos dois conjuntos de dados, meta-regressão foi então usada para explorar as fontes de variação nos tamanhos de efeito, incluindo todos os moderadores (veja acima) em um único modelo. O tipo de pesticida não foi incluído nesses modelos porque um subconjunto de estudos expôs abelhas simultaneamente a mais de um pesticida (Williamson, Baker, & Wright, 2013 Williamson & Wright, 2013), o que teria levado a esses estudos serem excluídos das análises ( para uma lista completa de pesticidas em meta-análise, consulte a Tabela S2). Consequentemente, analisamos o tipo de pesticida em um submodelo que excluiu esses estudos. “Estudo” foi incluído como um fator aleatório em todos os modelos para controlar a potencial não-independência de vários tamanhos de efeito do mesmo estudo.

Inicialmente, incluímos na análise resultados de estudos em que as abelhas foram expostas a pesticidas como larvas. No entanto, havia muito poucos deles (três estudos para dados de aprendizagem e dois estudos para os dados de memória) e descobrimos que o efeito geral dos pesticidas na aprendizagem das abelhas quando esses estudos foram incluídos na análise geral foi muito mais forte (d = −0,60, IC 95% = −0,90 a −0,30), enquanto o efeito geral dos pesticidas na memória das abelhas foi semelhante (d = −0,24, IC de 95% = −0,28 a −0,20) em comparação com os efeitos baseados na análise quando os dados larvais foram excluídos da análise (consulte a Seção 3 para comparação). Assim, para evitar viés, removemos esses estudos das análises subsequentes. Além disso, dado o pequeno número de estudos realizados em abelhas em comparação com as abelhas, conduzimos uma análise de sensibilidade com estudos que usaram apenas abelhas (ver Figura S2). Dentro desta análise, também comparamos o impacto dos pesticidas entre os europeus (Apis mellifera) e a abelha asiática (Apis cerana) (veja a Figura S2). Também refizemos a análise geral sem estudos que usaram vários pesticidas (aprendizagem n = 2 e memória n = 2) e os resultados não mudaram (ver material complementar). Testamos se o número de tentativas de aprendizagem sofridas pelas abelhas influenciou os resultados e não encontramos nenhum efeito significativo (p = 0,15) e, portanto, não incluímos esse fator no modelo geral. Para testar qualquer potencial viés de publicação, uma técnica de trim-and -fill foi usada nos dados de aprendizagem e memória (Duval & Tweedie, 2000).


As abelhas perdem o sono após a ingestão de pesticidas, levando a maior estresse e menores taxas de sobrevivência das colmeias

A ingestão de neonicotinóides altera os ritmos locomotores circadianos de forrageadoras de abelhas melíferas em claro / escuro e escuridão total. Atogramas representativos de abelhas forrageiras mostrando (A) atividade rítmica de controle, (B) perda de ritmos após a ingestão de clotianidina (140 ppb) e padrões de ritmo locomotor alterados após a ingestão de (C) tiametoxam (140 ppb) e (D) clotianidina (140 ppb). Crédito: Vanderbilt University

As abelhas que ingerem níveis não letais de pesticidas populares semelhantes à nicotina, conhecidos como neonicotinóides, estão perdendo o sono, de acordo com uma nova pesquisa da Universidade Vanderbilt. Essa interrupção de seu ritmo circadiano faz com que as abelhas percam o senso de tempo e navegação, levando a um maior estresse nas populações de abelhas altamente sociais e menores taxas de sobrevivência das colmeias.

Há muito tempo existe uma conexão misteriosa entre os pesticidas neonicotinóides e seu efeito letal nas abelhas. Assim que o público começou a notar um declínio nas populações de abelhas, esses pesticidas decolaram como uma técnica de manutenção de plantas. Embora a relação pareça lógica, não foi comprovada. A pesquisa liderada por Doug McMahon, cadeira Stevenson de Ciências Biológicas, procurou explorar a conexão.

O artigo "Neonicotinóides perturbam os ritmos circadianos e dormem nas abelhas" foi publicado na revista. Relatórios Científicos em 21 de outubro.

"Eu estava pensando sobre o desaparecimento das abelhas e deu um clique - se os pesticidas estão matando as abelhas indiretamente, mas não sabemos exatamente como, talvez seja porque eles estão se perdendo fisicamente", disse Michael Tackenberg, o pós-doutorado no laboratório de McMahon. interesse motivou o projeto.

Juntamente com colaboradores - incluindo Manuel Giannoni-Guzmán, outro estudioso de pós-doutorado no laboratório McMahon - a equipe manteve colmeias saudáveis ​​para conduzir experimentos que exploraram como um pesticida agrícola amplamente usado vendido em lojas de materiais de construção evita que as abelhas tenham o descanso de que precisam para prosperar. Uma única abelha pode polinizar até 5.000 flores por dia. Seus esforços combinados apóiam um terço da produção mundial de alimentos.

Em uma série de experimentos que expôs as abelhas à luz constante, escuridão constante e ciclos de luz e escuridão, os pesquisadores encontraram um mecanismo surpreendente pelo qual o pesticida atua. Condições constantes de luz interromperam o ritmo circadiano em 28 por cento das abelhas. Quando os níveis de pesticidas comuns no néctar das flores e no pólen foram adicionados ao suprimento alimentar das abelhas, o número saltou para 46 por cento. "Graficamente, os ritmos circadianos normais parecem ondas constantes", disse Giannoni-Guzmán, o co-autor do artigo. "Quando observamos abelhas que consumiram neonicotinóides ao longo de vários dias, vimos uma perda de ondas, movimento em momentos aleatórios ou sinais de quase nenhum sono."

Explorando essa interrupção ampliada por meio da espectroscopia de massa, uma técnica que identifica e mede compostos químicos dentro das moléculas, a equipe descobriu que os neonicotinóides se acumulam no cérebro das abelhas, interrompendo os neurônios do relógio circadiano.

"Vimos como os neonicotinóides interrompem os relógios biológicos das abelhas, de modo que muitas não têm mais ritmos sono-vigília regulares", disse McMahon. "As abelhas que têm ritmos irregulares de sono-vigília são privadas de sono e distorcidas em seu alinhamento no tempo e no ambiente."

Como as pessoas que não dormem o suficiente, as abelhas não podem funcionar tão bem se estiverem cansadas e desorientadas. "Além da interrupção do sono, sabemos que as abelhas confiam em seu senso interno de tempo e na posição do sol", disse Tackenberg, também co-autor do artigo. "Se eles têm uma noção incorreta do tempo, sua capacidade de navegar com eficácia é prejudicada. É lógico que, se a noção interna do tempo de uma abelha for interrompida ou alterada, isso pode afetar o aprendizado, a memória e a eficiência de forrageamento - mesmo fora da capacidade reduzida do sono interrupções. " Este trabalho contribui para o corpo de evidências que moldam como os legisladores dos EUA regulam a agricultura multibilionária e as indústrias agrícolas, que dependem muito da capacidade natural das abelhas para polinizar as plantações.

A equipe pretende examinar mais a fundo o nível mecanicista de suas descobertas, investigando os circuitos neurais das abelhas e a influência dos neonicotinóides no nível molecular. "Uma vez que agora entendemos que o efeito perturbador dos pesticidas está no ritmo circadiano das abelhas, pode haver uma maneira de ajudar essas criaturas importantes a reforçar e manter sua função de relógio em face deste desafio", disse McMahon.


Os serviços de polinização fornecidos pelas abelhas são de vital importância para o funcionamento do ecossistema e a produção agrícola. No entanto, nas últimas décadas, vários relatórios mostraram extensas perdas de colônias de abelhas e um declínio no número de abelhas selvagens, com consequências negativas para os ecossistemas terrestres, a economia e a segurança alimentar.

Essas perdas foram atribuídas a muitos fatores de estresse, incluindo exposição a pesticidas, perda ou degradação de habitat, espécies invasoras, predadores, parasitas, doenças e mudanças climáticas. Esses fatores não agem sozinhos e muitas vezes mostram interações sinérgicas que são difíceis de prever.

Nesta edição especial, gostaríamos de publicar pesquisas originais, teóricas ou empíricas, revisões, meta-análises quantitativas ou artigos de perspectiva com foco em como os fatores de estresse afetam a saúde de abelhas manejadas e silvestres e nos mecanismos de defesa adotados no nível individual e , no caso de espécies sociais, também em nível de colônia. Os tópicos podem ser relacionados a aspectos moleculares, fisiológicos, comportamentais e outros aspectos da saúde das abelhas e abelhas selvagens e se estender aos declínios das abelhas e serviços de polinização.

Prof. Alberto Satta
Dr. Panagiotis Theodorou
Editores Convidados

Informações de envio do manuscrito

Os manuscritos devem ser submetidos online em www.mdpi.com, registrando-se e fazendo login neste site. Depois de registrado, clique aqui para acessar o formulário de inscrição. Os manuscritos podem ser submetidos até a data limite. Todos os artigos serão revisados ​​por pares. Os artigos aceitos serão publicados continuamente na revista (assim que forem aceitos) e serão listados juntos no site da edição especial. Artigos de pesquisa, artigos de revisão, bem como comunicações breves são convidados. Para trabalhos planejados, um título e um resumo curto (cerca de 100 palavras) podem ser enviados ao Escritório Editorial para divulgação neste site.

Os manuscritos enviados não devem ter sido publicados anteriormente, nem estar sob consideração para publicação em outro lugar (exceto artigos de anais de conferências). Todos os manuscritos são completamente avaliados por meio de um processo cego de revisão por pares. Um guia para autores e outras informações relevantes para a submissão de manuscritos estão disponíveis na página de Instruções para Autores. Insetos é um jornal mensal internacional de acesso aberto revisado por pares, publicado pela MDPI.

Visite a página de Instruções para Autores antes de enviar um manuscrito. A Taxa de Processamento de Artigo (APC) para publicação nesta revista de acesso aberto é de 1600 CHF (Francos Suíços). Os artigos enviados devem ser bem formatados e usar um bom inglês. Os autores podem usar o serviço de edição em inglês da MDPI antes da publicação ou durante as revisões do autor.


Extrato de cannabis como remédio para abelhas moribundas (Biologia)

As abelhas não são capazes de se proteger contra os pesticidas e morrem em grandes concentrações de produtos químicos. Danel Załuski, Dr. habil. NCU professor from Collegium Medicum is a member of a team whose aim is to search for specimens of natural origin which protect insects.

“Help bees”, “Save bees”, “Save our bees”, “Be like Bee” are only some of online actions which are to protects our buzzing friends. What is all the fuss about? Albert Einstein was the one who already warned that “if bees disappear, human kind will soon follow their fate”, as the production of 75% of food in the world depends on the insects which pollinate flowers. And they are massively dying out. The reason is not only nosemosis or varroosis caused by excessive multiplications of the parasite Varroa destructor. Beekeepers are also concerned with the collapse of bee families outside beehives. Scientists have proved that the massive extinction of bees happens due to the use of insecticides on farm lands and in forests – insect-killing neonicotinoids, i.e., neuroactive substances from a pesticide group which disrupt bees’ orientation and communication.

Cannabis extract as a remedy for dying bees
fot. Nadesłane

Pesticides are chemical compounds, for instance derivatives of phenoxyacetic acid, organochlorine or organophosphate compounds, which are used mainly in agriculture and gardening, but also in forestry, veterinary sciences and textile materials impregnation. Apart from active substances, pesticides also contain emulsifiers, preservatives or other auxiliary substances which, for certain, are not indifferent to the environment. Spraying seeds with nicotinoids makes these compounds penetrate the whole plant, including flowers and pollen. Therefore, by collecting pollen and carrying it into the beehive, bees transport poison, which affects not only the insects working outside the beehive but also those which stay inside including the queen. – Pesticides usually affect bees’ nervous system, they change their behavior and decrease immunity – explains Daniel Załuski, Dr. habil, NCU professor, from the Department of Pharmaceutical Botany and Pharmacology of Collegium Medicum. – I have not heard of any substances which would protect bees against the negative influence of insecticides from the group of nicotinoids. Therefore, our research team have begun research on developing such substances of natural origin.

Dr hab. Daniel Załuski, prof. UMK fot. Nadesłane

There is a lot to protect bees against as pesticides may affect them on different layers. Contact substances affect their nervous system This may cause even chemicals which are considered to be nontoxic to poison a bee though direct contact. Pesticides may enter the bee’ organism with contaminated food, for example nectar, pollen, honeydew or water. Depending on the degree of toxicity of the formulation, bees may die instantly or in the beehive. Death in the beehive triggers off other consequences as the contaminated material poisons young bees and further contaminates honey with the pesticide. Bees do not have protective mechanisms against pesticides. At high concentration, they are defenseless.

Dr hab. Aneta Ptaszyńska, prof. UMCS fot. Archiwum NAWA/Alicja Szulc

Apart from professor Daniel Załuski, there are in the research team Aneta Ptaszyńska, Dr. habil, prof. of University of Maria Skłodowska-Curie in Lublin, and Rafał Kuźniewski, Dr., from the Department Pharmaceutical Botany and pharmacology of CM NCU. The problem of massive extinction of bees has been within the scientists’ interest since 2012. – As it often happens in science, the actions undertaken and commercialized initiatives came into life by accident – says professor Załuski. The main subject of my scientific activity are vegetable raw materials with adaptogenic affect, which increases the efficiency of a human organism through the influence on the immune, endocrine or nervous systems. Yet, professor Ptaszyńska has begun her research to seek natural substances which fight against nosemosis in honeybees. – Once, she told me about a tragic situation of bees and the possibility of their extinction, which causes my anxiety. We both agreed that it was worth looking for natural substances of plant origin which could stimulate the immune system of bees. The effect of many years of research is developing a formulation which fights against nosemosis in bees, and which has been on the market since 2018.

Dr Rafał Kuźniewski fot. Nadesłane

The cooperation has not ended with only one project. Scientists have begun research on plants like cannabis, which is the main subject of interest of doctor Kuźniewski. Unexpectedly it turned out that aquatic and ethanolic extracts increase survival of bees in conditions exposed to the presence of pesticides. The scientists obtained the essences from the leaf, stem and roots though the method of extraction supported with ultrasounds, and with application of water and water solutions of alcohols as solvents. Next, the extracts were lyophilizated and used in the tests which examined the survivability of bees in conditions stimulated with the extract and pesticide. The scientists solved the essence of cannabis in food, that is in high fructose corn syrup or a mixture of honey and powdered sugar.

The research model comprised 30 standard cages, each containing 40 bees. The bees were being given the extract for eight days, on the seventh day they were contaminated with imidacloprid or acetamiprid, and for two days they were given food with the extract. Survivability of the bees in particular cages was compared to survivability in the control sample, which was not stimulated with the formulation. It was also there that the bigger number of dead bees was recorded – arithmetic means calculated upon the three cages in the end of the experiment were respectively five and seven alive bees. The lowest number of dead bees was recorded in the groups which were provided with ethanolic or aquatic extract of cannabis leaves (Cannabis sativa L.) – the number of living bees in the end was 19 and 16.

Scientists find it relatively difficult to unequivocally answer the question if the cannabis extract may protect bees against a harmful impact of all pesticides or only selected ones.

Chemical differentiation of pesticides is huge, therefore environmental research should be done in the areas with highly developed agricultural production based on polycultures, which require application of various pesticides. – explains professor Załuski. – Such research usually takes two or three years, and it requires seasonal application of the mixture of food and extract to the bees. In our experiments, we usually used two most often applied pesticides from the group of neonicotinoids: imidacloprid and acetamiprid.

It turned out unexpectedly that the extracts of roots, leaves or stems of cannabis, which were obtained with aquatic solution of ethanol, both prolong the life of bees exposed to pesticides of nicotinoid group, and also decrease the amount of pathogenic spore of Nosema spp. This considerably limits nosemosis in bees.

In April 2020, the scientists made two patent applications, and currently they are preparing an application for an international patent. If they find a licensee, the product should enter the market in two or three years.


Resultados

Experiment 1: Acute exposure

The olfactory learning performance of 171 individual bees from 6 colonies was tested. Bees that extended their proboscis to fewer than 5 odour presentations when their antennae were touched were classed as unresponsive and excluded from further analyses (n = 29: Table S1), resulting in an average of 35.5 bees tested per treatment (34 in control, 37 in 250 ppb, 36 in 10 ppb and 35 in 2.4 ppb treatment groups). Pesticide treatment affected both the trainability and learning level of bees (Fig. 1, Table 1a). More bees were trainable to the conditioned odour in the control and 2.4 ppb groups compared to the 250 ppb treatment group (Fig. 1a). Control bees also displayed a higher learning level than those from both the 10 ppb and 250 ppb treatment groups (Fig. 1b, Table 1a). While there was no significant difference between control and 2.4 ppb groups, post-hoc comparisons revealed that 2.4 ppb treated bees showed a higher learning level than both the 250 ppb (Tukey, Z value = 5.694, p < 0.0001) and 10 ppb (Tukey, Z value = 3.479, p = 0.0028) groups (Fig. 1b). We found no difference in worker body size across treatment groups (linear mixed effects model, F3,164 = 0.28, p = 0.8396), although there was a significant effect of body size in some models as larger bees showed a higher overall learning level (Table 1).

Results from experiment 1: acute exposure.

(uma) The mean proportion of bees in each acute treatment group that were trainable (trainability). (b) The mean number of conditioned responses of all acutely exposed bees per treatment group (learning level). (c) Acquisition curves showing the mean proportion of acutely exposed bees responding with a proboscis extension to the conditioned odour prior to reward over 15 conditioning trials. (d) Memory recall of the conditioned association (illustrated by mean proportion of bees that showed the conditioned response to the presented odour on trial 15 (dark grey bars) and 3 hours after the learning task in the memory test (light grey bars)) from trainable bees). Letters indicate significantly different pairwise comparisons from post-hoc tests (p < 0.05) and error bars indicate SE.

The learning ability of trainable bees (n = 78 bees in total: 23 bees in control, 24 in 2.4 ppb, 19 in 10 ppb and 12 in 250 ppb treatments) was not affected by treatment (Fig. 1). Control bees neither learned the task quicker (Table S2b), nor displayed the conditioned response more frequently (Fig. 1d), than the other treatment groups, with the average bee responding to the odour for the first time at trial 8 (Table S2, Electronic Supplementary Material (ESM)). Similarly, the performance of bees in the memory task was not significantly different after three hours compared to the end of the training period for any treatment group (compare dark and lighter grey columns in Fig. 1d, related samples Wilcoxon signed rank tests: 2.4 ppb p = 0.715 10 ppb p = 0.180 250 ppb p = 0.655 control p = 0.317), indicating there was no overall impact of acute pesticide exposure on memory performance.

Experiment 2: Chronic exposure

We tested the learning performance of 100 bees from 20 colonies (5 bees per colony), of which 5 unresponsive bees were removed from our analysis, resulting in 34 bees tested in control, 29 in 2.4 ppb and 32 in 10 ppb treatments (95 bees in total). We found no effect of pesticide exposure on either the number of bees that were trainable (Fig. 2a) or their learning level (Fig. 2b, Table S3). However, comparing only the performance of trainable bees (26 bees in control, 19 in 2.4 ppb and 19 in 10 ppb treatments: 64 bees in total), we found that control bees learnt the task faster than bees in both the 2.4 ppb (27% faster) and 10 ppb (38% faster) treatment groups (i.e. on average, the first response by control bees happened earlier in the experiment (mean = trial 6.9) than for pesticide treated bees, with average first responses at trial 8.7 for 2.4 ppb and 9.5 for 10 ppb (Table 2b), although final levels of task performance in terms of the proportion of bees responding to the conditioned odour and the learning level of these individuals was comparable across treatment groups after 15 trials (Fig. 2a, d, Table 2a)).

Results from experiment 2: chronic exposure.

(uma) The mean proportion of bees in each chronic treatment group that were trainable (trainability). (b) The mean number of conditioned responses of all chronically exposed bees per treatment group (learning level). (c) Acquisition curves showing the mean proportion of chronically exposed bees responding with a proboscis extension to the conditioned odour prior to reward over 15 conditioning trials. (d) Memory recall of the conditioned association (illustrated by mean proportion of bees that showed the conditioned response to the presented odour on trial 15 (dark grey bars) and 3 hours after the learning task in the memory test (light grey bars)) from trainable bees). Letters indicate significant differences (p < 0.05) and error bars show SE.

The 3-hour period between the end of conditioning and the memory test had no significant impact on the proportion of control bees displaying conditioned responses to the odour (Related samples Wilcoxon signed ranked test, p = 0.317 Fig. 2d). However, the proportion of bees exposed to 2.4 ppb pesticide that showed the conditioned response to the odour was significantly lower after the 3 hour break compared to the end of the trial period (Related samples Wilcoxon signed ranked test, p = 0.027), showing an impact of pesticide on memory. Although the proportion of bees in the 10 ppb exposure group responding to the odour stimulus after 3 hours was lower than at the end of the trial period, this difference was not significant at the 5% level (Related samples Wilcoxon signed ranked test, p = 0.066). There were no significant differences in worker body size across treatment groups (Linear mixed effects model, F2,17 = 2.83, p = 0.0869, although there was a trend for 10 ppb treated bees to be smaller).


Professor suspects that hive collapses are caused by pesticides, which also could hurt human health

Lu has continued to investigate the possible links among neonicotinoids, bees, and human health, saying the honeybee is a good model organism for potential pesticide impact, as well as for potential effects across generations. Credit: Wikipedia

It's become something of a rite of spring. Every March, newspaper stories sprout about local beekeepers opening their hives to find an ongoing environmental mystery.

Instead of hungry bees ready for the first flights of spring, honeycombs that should be empty after a long winter are full, and instead the hives are empty. For some reason, during winter's coldest months, these bees chose to leave the hive to perish outside.

Colony collapse disorder, as the condition is known, remains a mystery with troubling implications for the fate of the human food supply, which depends, in part, on pollinators like the honeybee. Explanations that have been offered include pathogens, modern beekeeping practices, malnutrition, climate change, and pesticides.

It is that last possible cause that stands out to Harvard School of Public Health's (HSPH) Chengsheng (Alex) Lu, an associate professor of environmental exposure biology, who believes that the potential human health implications of colony collapse disorder extend beyond the drop in pollination—though that is worrisome enough—to the impact on humans of long exposure to low-level poisons like neonicotinoid pesticides, which have been suspected in the bee disorder. To Lu, it is an open question whether there are links between the pesticide and the recent increase in neurological conditions in children such as autism and ADHD.

To get to the bottom of the mystery, Lu has conducted pioneering research on the impact of neonicotinoid pesticides on honeybees. In a study published in 2012, he replicated colony collapse disorder experimentally, feeding bees sugar water with different levels of neonicotinoids over 13 weeks in the summer and watching what happened.

At first, nothing did. The hives seemed unaffected and healthy as they got ready for winter. Then, the week before Christmas, roughly three months after the neonicotinoid treatment was halted, hives began to fail. Eventually 15 of 16 hives collapsed, even those treated with the lowest dose.

The work was noted for providing a concrete link to neonicotinoids, which are the world's most widely used group of insecticides.

One particularly disturbing aspect of the work, which Lu described during a lunchtime "Hot Topics" talk on Aug. 12 at HSPH's Kresge Building, is that the bees that abandoned the hive during the collapse weren't the individuals that ate the sugar water laced with neonicotinoids. During summer's period of high activity, bees live just 35 days, so the colony that collapsed contained the next generation of bees, indicating that the effect may have been passed on between generations.

Lu has continued to investigate the possible links among neonicotinoids, bees, and human health, saying the honeybee is a good model organism for potential pesticide impact, as well as for potential effects across generations.

Neonicotinoids, chemicals similar to the nicotine produced by tobacco plants, have become widespread in part because of their ease of use, Lu said. Because they're water-soluble, the chemicals are taken up by a plant and spread throughout its tissues. Seed companies have made distribution even easier for farmers by coating seeds with the chemical, which ensures the plants sprouting from them contain the pesticide.

The chemicals are present not just in food plants, but are also widely represented in nursery stock, including plants sold at major garden retailers, Lu said. They're also found in the environment, and Lu said there are questions about their role in the loss of birds and aquatic invertebrates.

Lu described it as a race against time to save the bees, which are routinely transported around the country by commercial beekeepers to pollinate agricultural fields. He spoke to one blueberry farmer who said that before colony collapse disorder struck, he would pay $250,000 to have his fields pollinated. Today that figure stands at $750,000, and the cost is passed on to consumers.

Lu believes that the pesticide is fed to bees by unsuspecting beekeepers. The pesticide is widely used on corn, which is used to make high-fructose corn syrup. The corn syrup is mixed with water and routinely fed to bees by commercial beekeepers.

Affected bees, which include wild honeybees, Lu said, exhibit a range of neurological conditions, including disorientation, flying back to the wrong colonies, and abandoning colonies in winter.

"The [phrase] 'bee-line' is no longer valid," Lu said. "The question … is do these things also apply to human health?"


Reconhecimentos

We thank Kate Vaughan-Williams for help with data collection Dara Stanley, Gemma Baron, Callum Martin, Mark Brown and Aaishah Manan for advice and technical assistance and Dave Goulson for providing worker size distribution data. E.L.’s contribution was partly funded by a Leverhulme Trust Early Career Fellowship. This study was funded by a London BBSRC DTP studentship to E.E.W.S. R.J.G.’s research is supported by the Grand Challenges in Ecosystems and the Environment Initiative at Silwood Park.


Assista o vídeo: Neonicotinoids: What We Know (Fevereiro 2023).