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Quais são todos os estágios de desenvolvimento possíveis em que um inseto pode estar?

Quais são todos os estágios de desenvolvimento possíveis em que um inseto pode estar?


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Estou fazendo um aplicativo que permite ao usuário relatar observações de insetos. Muitos bugs podem existir em diferentes formas ao longo de sua vida. Por exemplo, uma borboleta existirá como um ovo, um catterpillar, uma pupa e por último como uma borboleta. Um bug do escudo verde pode viver como uma ninfa e depois como um adulto.

Quero fazer uma lista que contenha todos os estágios morfológicos em que os insetos podem estar. Em seguida, o usuário pode selecionar o estágio apropriado para a espécie que observou. Minha pergunta é: Quais são os nomes dessas etapas? Existem outros estágios próximos ao estágio de ovo, estágio de lagarta / larval, etc?

Obrigado


Este processo é conhecido como Metamorfose, é um processo biológico pelo qual um animal se desenvolve fisicamente. Além disso, os animais podem ser divididos em espécies que sofrem metamorfose completa ("holometabolia"), metamorfose incompleta ("hemimetabolia") ou nenhuma metamorfose ("ametabolia").

Caso contrário, existe o processo conhecido como Holometabolismo, que mais especificamente pertence ao desenvolvimento de insetos. Este processo define quase todos os tipos de desenvolvimento de insetos.

Outros incluem: Ametabolismo e Hemimetabolismo.


Os estágios são chamados de instares:

https://en.wikipedia.org/wiki/Instar

Ele muda dependendo do inseto: pode ser lagarta, larva, larva, 2º ínstar, 3º ínstar, estágio larval, larva, eruciforme, escarabaeiforme, campodeiforme. Aqui estão algumas páginas:

https://entomology.ca.uky.edu/ef017


Diapause

Na dormência animal, diapausa é o atraso no desenvolvimento em resposta a períodos regulares e recorrentes de condições ambientais adversas. [1] [2] É um estado fisiológico com condições de iniciação e inibição muito específicas. O mecanismo é um meio de sobreviver a condições ambientais previsíveis e desfavoráveis, como temperaturas extremas, seca ou disponibilidade reduzida de alimentos. A diapausa é observada em todas as fases da vida dos artrópodes, principalmente dos insetos. A diapausa embrionária, um fenômeno um tanto semelhante, ocorre em mais de 130 espécies de mamíferos, possivelmente até em humanos, [3] e nos embriões de muitas das espécies ovíparas de peixes da ordem Cyprinodontiformes. [4]

Os níveis de atividade dos estágios de diapausa podem variar consideravelmente entre as espécies. A diapausa pode ocorrer em um estágio completamente imóvel, como as pupas e ovos, ou pode ocorrer em estágios muito ativos que passam por extensas migrações, como a borboleta monarca adulta, Danaus Plexippus. Nos casos em que o inseto permanece ativo, a alimentação é reduzida e o desenvolvimento reprodutivo é retardado ou interrompido.


Estágios do ciclo de vida de uma Drosophila Melanogaster

O ciclo vital de Drosophila melanogaster compreende quatro estágios sucessivos, a saber, ovo, larva, pupa e adulto. Folheie este artigo para obter mais informações sobre este assunto.

O ciclo vital de Drosophila melanogaster compreende quatro estágios sucessivos, a saber, ovo, larva, pupa e adulto. Folheie este artigo para obter mais informações sobre este assunto.

Normalmente conhecido como mosca da fruta ou mosca do vinagre, Drosophila melanogaster é um dos insetos voadores mais comuns. É classificado na família Drosophilidae da ordem Dípteros. As características físicas distintivas das moscas-das-frutas são olhos vermelho-tijolo e corpo de cor acastanhada com anéis negros significativos ao longo do comprimento do abdômen. O dimorfismo sexual neste tipo de inseto voador é muito distinto: os machos são menores, têm uma mancha preta no abdômen e cristas sexuais na primeira perna. Uma mosca da fruta adulta mede cerca de 3 mm de comprimento.

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Drosophila melanogaster é amplamente utilizada como organismo modelo em experimentos de biologia. É estudado como um organismo representante dos eucariotos. Seja na evolução, genética, biologia do desenvolvimento ou patologia, a mosca-da-fruta é usada em vários campos da ciência. Bem, a especialidade desse inseto reside em seu ciclo de vida curto, fácil procriação e produção de grande número de descendentes (uma fêmea põe cerca de 100 ovos por dia).

Ciclo de vida de uma mosca de fruta

Em estudos de laboratório, uma nova geração de moscas da fruta pode ser obtida a cada duas semanas. Com o avanço da pesquisa genética, o sequenciamento do genoma da Drosophila foi concluído e divulgado no ano 2000. Além do pequeno tamanho corporal, existem apenas 4 pares de cromossomos. Além disso, muitas formas mutantes de D. melanogaster são produzidas e identificadas com nomes diferentes. Se você é estudante de ciências, deve estar bem familiarizado com o ciclo de vida desse inseto.

A duração do tempo de desenvolvimento (um ovo amadurecendo em um adulto) varia em relação à temperatura predominante, que é uma característica de todos os insetos de sangue frio. Quando mantido em temperatura ambiente (77 ° F), um ovo de Drosophila leva 8,5 dias para se tornar adulto, enquanto em temperaturas mais altas do que isso, o tempo de desenvolvimento é mais devido ao estresse térmico.

Ovo: Tem cerca de 0,5 mm. Uma fêmea pode colocar até 400 ovos em um terreno favorável para a postura (por exemplo, um cogumelo em decomposição ou uma fruta). Dentro de 24 horas após a postura, os ovos eclodem nas larvas de primeiro ínstar. Em condições de temperatura ambiente, esse tempo de incubação é de apenas 15 horas.

Larva: O estágio larval deste inseto consiste em três instares. Dentro de 24 horas após a eclosão, a larva muda para se desenvolver em larva de 2º instar. Novamente após 24 horas (isto é, 48 horas após a eclosão do ovo), esta larva muda e amadurece para larva de 3º ínstar. Durante esses estágios, a larva perde seus espiráculos, boca e anzóis.

Pupa: Após 4 dias de alimentação voraz, a larva de 3º instar encapsula-se dentro de um pupário duro e de cor escura. É nesta fase pupal que ocorre a metamorfose de D. melanogaster, dando origem a asas e pernas. Em condições de temperatura ambiente, a duração da metamorfose dura 4 dias.

Adulto: O D. melanogaster adulto emerge pelo opérculo do pupário. Dentro de 8 & # 8211 12 horas após a emergência, a mosca fêmea está receptiva. Em seguida, ele se acasala com o macho Drosophila por cerca de 30 minutos, durante os quais o macho insemina centenas de espermatozoides dentro da mosca fêmea. A fêmea armazena os espermatozoides e os utiliza para botar os ovos.

Uma vez que o tempo de maturação das moscas-das-frutas difere com a flutuação da temperatura, é óbvio que seu tempo de vida ou longevidade também varia com as condições ambientais circundantes. Em geral, a vida útil da Drosophila dura várias semanas. E, considerando a facilidade de criação e cuidado, os cientistas em todo o mundo concordam que as moscas da fruta continuarão a ser o organismo modelo mais versátil na ciência biológica.

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Crescimento e Desenvolvimento Monarca

Os monarcas, como outros insetos com metamorfose completa, passam por um processo de desenvolvimento que parece muito diferente dos humanos. Eles passam por estágios nos quais a forma de seu corpo muda radicalmente, enquanto os bebês humanos têm aproximadamente a mesma forma que teriam como adultos humanos. No entanto, nós, humanos, desenvolvemos uma quantidade incrível antes do nascimento. Os insetos eclodem do ovo em um estágio relativamente anterior de desenvolvimento, portanto, muitas das mudanças que ocorrem são simplesmente mais visíveis para nós. Nesta página, leia mais sobre as mudanças fisiológicas no desenvolvimento de monarcas e os efeitos ambientais que podem impactar o crescimento e o desenvolvimento.

Mudanças Fisiológicas

O desenvolvimento do ovo ao adulto é um processo contínuo, assim como o desenvolvimento de um embrião humano de uma única célula para um bebê. No entanto, é útil pensar sobre o desenvolvimento durante os estágios de ovo, larva, pupa e adulto separadamente.

O estudo do desenvolvimento do ovo por meio da incubação é chamado de embriologia. O processo de desenvolvimento para a maioria dos animais começa com a fertilização, ou a união de um óvulo com um espermatozóide. Em monarcas, isso ocorre logo antes da postura do ovo. À medida que cada óvulo desce pelo oviduto feminino, alguns espermatozóides são liberados do órgão de armazenamento de espermatozoides (espermateca). O núcleo do espermatozóide e do óvulo se unem para formar um zigoto (óvulo fertilizado). Logo após a postura do ovo, o núcleo do zigoto começa a se dividir e as células resultantes formam uma nova larva. A gema nutre o ovo em desenvolvimento até que a larva esteja pronta para eclodir, quatro a seis dias depois.

1) Seção transversal de ovo de monarca no início do desenvolvimento 2) Ovo de monarca prestes a eclodir

As células que se tornarão diferentes partes do monarca se diferenciam no início do processo de desenvolvimento. Algumas das células formam a blastoderme, uma camada de células que envolve a gema. Essas células eventualmente se separam em três categorias. o ectoderma as células fazem parte do sistema digestivo (aparelho bucal e colheita), o sistema nervoso central e o exoesqueleto. As conseqüências dessas células também formam os apêndices, como antenas, mandíbulas e pernas. o mesoderma as células formam os músculos, corpos adiposos e órgãos reprodutivos. o endoderma as células formam o resto do sistema digestivo. Células que se tornarão óvulos ou espermatozóides (chamadas células germinativas) separam-se das células da blastoderme relativamente no início do desenvolvimento e, eventualmente, são dobradas dentro de uma membrana separada. Os embriões da borboleta e da mariposa fazem movimentos extensos dentro do ovo à medida que se desenvolvem, e é possível ver a larva movendo-se dentro do córion do ovo pouco antes de eclodir.

Surpreendentemente, a formação de uma larva de monarca a partir de um único óvulo fertilizado leva apenas de quatro a cinco dias. É ainda mais rápido em alguns outros insetos, levando apenas cerca de 30 horas em um tipo de mosquito! Em outros insetos ainda, leva mais de um mês.

Larva

Depois de eclodir do ovo, a larva começa a se alimentar e crescer. Há pouca mudança na forma do corpo durante este período, mas muitas mudanças estão ocorrendo dentro da larva.

Uma vez que a cutícula larval, ou exoesqueleto, estica apenas até certo ponto, ela deve ser eliminada periodicamente. As monarcas têm cinco instares larvais: estágios entre a muda ou a queda da cutícula. A imagem acima mostra esses cinco estágios, ilustrando a incrível mudança de tamanho que ocorre em apenas 9 a 14 dias. A muda é controlada por um hormônio produzido nas glândulas do tórax. Na verdade, envolve toda uma sequência de eventos, resumida na Tabela 1.

3. Secreção de cera (protege a cutícula nova)

4. Ativação de enzimas de muda

5. Ecdysis (queda da cutícula velha)

6. Expansão da nova cutícula

7. Esclerotização (endurecimento da nova cutícula)

Após a muda, as larvas da monarca (e as larvas de muitos outros insetos) geralmente comem a casca, reciclando os nutrientes úteis que ela contém.

Há um aumento progressivo da massa ao longo dos instares larvais, embora a larva perca massa à medida que muda devido a um período de jejum, e à perda de sua cutícula e alguma água. Assim que o processo de muda termina, a larva começa a se alimentar novamente e rapidamente ganha massa.

Embora a função primária da larva seja comer e ganhar peso, muitas mudanças de desenvolvimento começam durante esse estágio. Existem minúsculos aglomerados de células presentes dentro da larva que se tornarão as asas das monarcas adultas (discos imaginários). A tromba, palpos, antenas, olhos e órgãos reprodutivos também começam a se desenvolver. As pernas larvais se transformarão nas pernas adultas. O crescimento e o desenvolvimento de muitos desses órgãos aceleram durante o último um ou dois dias antes da pupa, portanto, quando a pupa se forma, grandes mudanças na forma adulta já foram feitas.

Alguns livros descrevem o processo de metamorfose como aquele em que a larva "se torna líquida" e é então completamente reorganizada em um adulto. Nada poderia estar mais longe da verdade. Conforme descrito na seção de desenvolvimento larval, muitas das características adultas começam a se formar na larva. No entanto, um estágio de pupa imóvel é necessário quando as formas larval e adulta são tão diferentes quanto nas monarcas. As mudanças mais dramáticas que ocorrem na pupa são o crescimento das asas e o desenvolvimento dos músculos de vôo. Essas coisas não poderiam ocorrer em uma larva ativa.

Quando a larva muda para a pupa, as asas e outras características que se desenvolveram dentro da larva se movem para fora e são visíveis através do invólucro da pupa. O esperma começa a amadurecer nas pupas masculinas, embora a maior parte do desenvolvimento do óvulo ocorra após a emergência da fêmea adulta. O trato digestivo muda radicalmente para acomodar a mudança na dieta das folhas da serralha para o néctar.

Adulto

1) Casal de acasalamento monarca (foto: Gail Gilliland) 2) Monarca fêmea fresca (foto: Candy Sarikonda) 3) Ovários com ovos 4) Ovários durante a diapausa

Depois que o monarca adulto emerge, há poucas mudanças na aparência externa, exceto pela deterioração gradual das asas e, freqüentemente, uma perda de massa com o tempo.

Mudanças internas, a maioria delas relacionadas com a reprodução, ocorrem em ambos os sexos. Demora cerca de quatro dias para os ovos se desenvolverem depois que as fêmeas emergem da pupa, e as fêmeas parecem não estar dispostas a acasalar até que o desenvolvimento do ovo esteja completo. O processo de desenvolvimento do ovo é desencadeado por alterações hormonais.

Mesmo que os espermatozoides sejam produzidos em larvas de último ínstar e fases de pupa, os machos não estão prontos para acasalar até os 3-4 dias de idade. O trato reprodutivo masculino cresce após a emergência à medida que acumula materiais das glândulas acessórias que serão transferidos para a fêmea durante o acasalamento.

O desenvolvimento reprodutivo masculino e feminino é influenciado pelas condições ambientais. Por exemplo, as monarcas expostas à diminuição da duração do dia no final do verão não amadurecem reprodutivamente por vários meses, o que é conhecido como diapausa reprodutiva.

Efeitos ambientais

Mudanças ambientais de curto prazo: efeitos da temperatura no desenvolvimento larval

Vários pesquisadores estudaram como a temperatura afeta a taxa e o sucesso do desenvolvimento larval. Rawlins e Lederhouse (1981) e Zalucki (1982) mostraram que as larvas de monarca não se desenvolvem a temperaturas abaixo de 10 ° C ou acima de 34 ° C. Monarcas geralmente se desenvolvem mais rápido em temperaturas mais altas, com aqueles que experimentam 27 & degC levando cerca de 12 dias para passar por todos os cinco instares, e aqueles aumentados em temperaturas mais baixas e mais altas levando mais e menos tempo, respectivamente. Parece haver uma relação positiva entre a temperatura e a sobrevivência larval em temperaturas entre 15 e 29ºC, enquanto a sobrevivência acima de 29ºC diminui (Zalucki 1982). O trabalho em nosso laboratório mostra que as monarcas podem sobreviver a temperaturas muito altas durante o dia (até 40C ou 104F), desde que a temperatura esfrie à noite (York e Oberhauser 2002, Nail et al. 2015), mas que seu desenvolvimento diminui em temperaturas quentes.

Uma vez que as larvas tendem a se desenvolver mais rapidamente e têm taxas de sobrevivência mais altas em temperaturas mais altas, pelo menos na faixa de 15 a 29 ° C, seria benéfico para elas serem capazes de aumentar as temperaturas que experimentam. As fêmeas preferem colocar ovos em plantas de serralha expostas ao sol (Urquhart 1960, Zalucki 1982), e larvas de monarca freqüentemente selecionam porções de plantas que recebem luz solar direta (Rawlins e Lederhouse 1981). As larvas também orientam seus corpos de forma a aumentar sua exposição aos raios solares, às vezes aumentando sua temperatura para até 8 graus Celsius acima da temperatura do ar (Rawlins e Lederhouse 1981). Se estiver muito quente para um desenvolvimento bem-sucedido (acima de 34 ° C), as larvas irão rastejar para fora da planta da serralha e descansar na serapilheira, ou rastejar para a parte inferior das folhas (Urquhart 1960, Rawlins e Lederhouse 1981).

A temperatura também pode afetar o aparecimento de larvas. Um estudante do ensino médio que trabalhava em nosso laboratório em 1998 estudou larvas criadas em três temperaturas diferentes e descobriu que aquelas criadas em temperaturas mais frias tinham listras pretas mais largas. Ela levantou a hipótese de que isso pode ajudá-los a absorver o calor do sol de forma mais eficaz (Larkin, 1999).

Outras influências ambientais no desenvolvimento monarca

Muitos pesquisadores estudaram os efeitos da aglomeração, umidade, espécies e qualidade da planta hospedeira e luz no desenvolvimento em uma ampla variedade de espécies de insetos. Pesquisadores do ensino médio, do ensino médio e universitários em Minnesota e outros lugares estudaram como as monarcas são afetadas por uma ampla variedade de condições ambientais.

A condição e as espécies da erva-leiteira ingerida pelas larvas podem afetar a taxa de desenvolvimento e o tamanho adulto. Por exemplo, em seu estudo de indução de diapausa, Liz Goehring e Karen Oberhauser descobriram que larvas de monarca alimentadas com plantas Asclepias syriaca mais velhas se desenvolveram em adultos maiores do que aquelas alimentadas com plantas jovens da mesma espécie. Beth Lavoie alimentou larvas de erva leiteira fertilizada com quantidades variáveis ​​de nitrogênio e não encontrou nenhuma diferença na massa, mas crescimento mais lento de larvas alimentadas com plantas que receberam menos nitrogênio.

Embora as larvas da monarca ocorram normalmente em baixas densidades na natureza, o apinhamento mostrou influenciar o desenvolvimento das larvas da monarca (Lindsey et al. 2009). Condições de alta densidade podem causar estresse fisiológico, aumento da competição por alimentos e aumento da suscetibilidade a patógenos em larvas de monarca. Resultados de Lindsey et al. mostraram que as monarcas criadas em densidades larvais moderadas-baixas tinham maior tamanho corporal, menor tempo de desenvolvimento e menor mortalidade em comparação com larvas criadas em altas densidades. Este estudo também pesquisou os efeitos da densidade no parasita protozoário Ophryocystis elektroscirrha (Oe). Os resultados mostraram um aumento na probabilidade de infecção com maior densidade larval. Assim, monarcas selvagens que ocorrem em alta densidade podem ter maior probabilidade de se infectar com o parasita. Esses resultados são ecologicamente relevantes, pois as densidades de monarcas na natureza podem atingir níveis elevados durante a parte final da estação de reprodução e em populações não migratórias ou durante todo o ano.

A exposição à luz tem efeitos interessantes no desenvolvimento e na fisiologia da monarca. A luz pode até mesmo afetar a direção que as pupas estão voltadas. Estudantes de Rochester MN descobriram que a larva em sua "forma de J" pré-pupal e a pupa resultante estão ambas voltadas para longe da luz. A exposição à luz também é uma pista ambiental crítica que desencadeia diapausa em borboletas migratórias.Goehring e Oberhauser (2002) relataram um efeito significativo de dias mais curtos no início da diapausa em monarcas fêmeas. Além disso, a exposição mais curta à luz resultou em menor massa do ducto ejaculatório nos homens. A exposição variável à luz é importante para desencadear a diapausa em monarcas em migração.


Resultados

Taxa de sobrevivência imediata

No geral, a taxa de sobrevivência diminuiu com um aumento do tempo de exposição a 40 ° C em todos os estágios (Fig. 1). Diferenças significativas em LT50 eram aparentes entre os estágios de desenvolvimento de Plutella (indicado por intervalos de confiança de 95% não sobrepostos) (Fig. 2). As larvas de 3º ínstar provaram ser as mais tolerantes ao calor, com um LT50 de 17,5 horas. As pupas tiveram uma tolerância ao calor relativamente maior com um LT50 de 10,4 horas seguidas por estágios de ovo (8,6 horas) e adulto masculino (8,1 horas) e larvas de 1º ínstar foram as menos tolerantes ao calor com um LT50 de 5,0 horas. Mulheres adultas apresentaram um LT inferior50 do que adultos do sexo masculino, embora os intervalos de confiança de 95% se sobreponham.

Sobrevivência imediata de cada estágio de Plutella após diferentes exposições a 40 ° C. As replicações são mostradas separadamente. Para (b) Larva de 1º ínstar, (c) Larva de 3º ínstar, (e) feminino e (f) do sexo masculino, a sobrevivência imediata é definida como a taxa de sobrevivência medida seguida por uma recuperação a 25 ° C durante 24 horas após o stress térmico. Para (uma) ovo e (d) pupa, a sobrevivência imediata é medida como o sucesso na eclosão dos ovos e a taxa de emergência das pupas, respectivamente, quando criadas a 25 ° C após estresse por calor.

Tempo letal (LT50 em horas) e intervalo de confiança (IC 95%) de cada estágio de Plutella após exposição ao calor a 40 ° C. Diferenças significativas em LT50 eram aparentes entre os estágios de desenvolvimento de Plutella (indicado por intervalos de confiança de 95% não sobrepostos). Letras diferentes indicam intervalos de confiança não sobrepostos.

Sobrevivência subsequente (sucesso de maturação)

Para tratamentos de ovos, a exposição ao calor por 4 ou 8 horas não resultou em uma diminuição subsequente no número de adultos que emergiram dos ovos incubados em comparação com o grupo de controle, com um sucesso médio de maturação (± SE) de 0,88 ± 0,04 (Fig. . 3a F2,6 = 0.29, P = 0,756). Filhotes de ovos expostos a 12 horas de estresse térmico não sobreviveram ao estágio adulto. As exposições ao calor em larvas de primeiro ínstar não influenciaram o número de adultos que emergiram das larvas sobreviventes (Fig. 3b F5,17 = 0.13, P = 0,984). Um padrão complexo emergiu para tratamentos de larvas de 3º ínstar (Fig. 3c). À medida que o tempo de exposição aumentou de 0 para 16 horas, o sucesso da maturação diminuiu e foi mais baixo (0,60) com a exposição ao calor de 16 horas (Fig. 3c F6,21 = 4.38, P = 0,011). No entanto, o sucesso da maturação aumentou conforme o tempo de exposição aumentou de 16 para 24 horas, com uma alta sobrevida (0,85, N = 24) por aqueles poucos que sobreviveram ao tratamento de 24 horas (Fig. 3c).

Sucesso de maturação (média ± SE) após exposições de ovos e larvas a 40 ° C. Letras diferentes acima de cada barra indicam diferenças significativas entre os tempos de exposição a 40 ° C (P & lt 0,05) com base em testes post hoc. Nenhum ovo eclodiu quando a exposição ao calor do ovo excedeu 12 horas. Todas as larvas de primeiro instar morreram após exposição ao calor por 24 horas. Portanto, o sucesso da maturação não pode ser avaliado para esses tratamentos.

Produção de ovo feminino

No geral, a produção de ovos nos primeiros 7 dias diminuiu com um aumento no tempo de exposição a 40 ° C em todos os estágios (Fig. 4). Embora apenas as condições em que um número suficiente de indivíduos sobreviveram possam ser consideradas, há um padrão consistente em que as inclinações de regressão se tornam mais íngremes à medida que os estágios de desenvolvimento posteriores são estressados ​​pelo calor, resultando em diferenças significativas entre as inclinações (Fig. 4f inclinações de regressão: F4,661 = 21.41, P & lt 0,001 intercepta: F4,661 = 0.10, P = 0,981). O tratamento adulto apresentou o declínio mais rápido na produção de ovos quando a duração do estresse térmico aumentou, seguido pelo tratamento com pupas. O declínio nos tratamentos de ovo e larva de 1º ínstar pareceu ser mais lento do que para o tratamento de larva de 3º ínstar, mas não encontramos diferença significativa nas inclinações entre esses tratamentos (Fig. 4f, F2,401 = 1.61, P = 0,201). Examinamos efeitos de diferentes estágios na produção de ovos adultos para cada tempo de exposição (Fig. S2). Adultos estressados ​​sempre produziram os menores números de ovos em comparação com tratamentos de pupas e larvas, independentemente do tempo de exposição (Fig. S2, a-c, P & lt 0,019). Os adultos do tratamento de pupa sempre colocaram um número menor de ovos do que aqueles do primeiro - ou do terceiro - tratamento larval de instar (Fig. S2, a, d, e, P & lt 0,002), embora as diferenças não tenham sido significativas com exposições de 8 horas (Fig. S2, b) ou 12 horas (Fig. S2, c). O tratamento térmico de larvas de 3º instar tendeu a diminuir a produção de ovos ainda mais do que o tratamento térmico de larvas de 1º instar, embora essas diferenças fossem pequenas (Fig. S2, a-e). As análises de regressão não indicaram nenhum efeito do tempo de exposição no ponto médio da produção de ovos de tratamentos de larvas de 1º instar (Fig. 5b), pupas (Fig. 5d) ou adultos (Fig. 5e). No entanto, o tempo de exposição ao calor no ovo (Fig. 5a) e os tratamentos de larvas de 3º ínstar (Fig. 5c) diminuíram o ponto médio da produção de ovos, refletindo uma postura mais rápida de ovos por fêmeas em tratamentos com tempos de exposição mais longos.

Relação entre a produção de ovos e o tempo de exposição a 40 ° C de cada tratamento do estágio de desenvolvimento. As linhas de regressão linear e os valores de R 2 estão incluídos em (uma)-(e). (f) Comparação das inclinações das linhas de regressão dos diferentes tratamentos de estágios.

Relação entre o ponto médio da produção de ovos e o tempo de exposição a 40 ° C de cada tratamento do estágio de desenvolvimento. O ponto médio de produção de ovos (em dias) foi determinado como o período de tempo necessário para que cada indivíduo completasse 50% de sua oviposição. Os valores de R 2 estão incluídos em (uma)-(e) e linhas de regressão linear são fornecidas onde os padrões são significativos.


A evolução da metamorfose de inseto: uma visão desenvolvimental e endócrina

Dados de desenvolvimento, genéticos e endócrinos de diversos taxa fornecem informações sobre a evolução da metamorfose de insetos. Equacionamos a larva-pupa-adulta do Holometabola à pronimfa-ninfa-adulta de insetos hemimetábolos. O pronimpo hemimetábolo é um estágio embrionário críptico com endocrinologia única e modificações comportamentais que provavelmente serviram como pré-adaptações para a larva. Ele se desenvolve na ausência do hormônio juvenil (JH) à medida que os primórdios embrionários sofrem padronização e morfogênese, processos que foram interrompidos para a evolução da larva. A JH embrionária, então, conduz a diferenciação do tecido e a formação de ninfas. O tratamento experimental de pronimfos com JH termina a padronização e induz a diferenciação, mimetizando os processos que ocorreram durante a evolução da larva. Porções não padronizadas de primórdios persistem na larva, tornando-se discos imaginais que formam as estruturas pupal e adulta. Os principais fatores de transcrição estão associados aos estágios da vida holometábola: Krüppel-homólogo 1 (Kr-h1) na larva, Largo na pupa e E93 no adulto. O Kr-h1 medeia a ação de JH e é encontrado sempre que JH atua, enquanto os outros dois genes direcionam a formação de seus estágios correspondentes. Nas formas hemimetábolicas, o pronimfo tem expressão ampla baixa, seguida por expressão ampla por meio das mudas das ninfas, em seguida, uma mudança para E93 para formar o adulto.

Este artigo faz parte da edição temática ‘A evolução da metamorfose completa’.

1. Introdução

Durante sua evolução, os insetos progrediram através de uma série de estratégias de história de vida, algumas das quais persistem nas ordens atuais [1] (figura 1). A estratégia ancestral era simples desenvolvimento direto, denominado ametabolous desenvolvimento, como visto nas ordens primitivamente sem asas, o Zygentoma (silverfish) e Archaeognatha (pulos de cerdas). O juvenil mostra poucas mudanças à medida que cresce até o adulto, e o adulto continua a muda em alternância com episódios de reprodução. Com a evolução das asas e do vôo motorizado, o adulto eventualmente se tornou um estágio terminal que não muda mais, mas o estágio imaturo, denominado ninfa, geralmente se assemelha ao adulto, mas não tem asas e genitália. Em seus instares posteriores, a ninfa carrega almofadas das asas imóveis que se tornam asas articuladas da muda para o adulto. Este padrão de desenvolvimento é denominado metamorfose incompleta ou hemimetábolo desenvolvimento. As ordens hemimetábolas incluem as de Palaeoptera (Odonata (libélulas) e Ephemeroptera (mayflies)), as Polyneoptera (as ordens de ortopteróides incluindo gafanhotos, baratas, mantídeos, cupins, insetos-palitos e tesourinhas) e os Condylognatha (Hemiptera (por exemplo, percevejos e pulgões) ), Thysanoptera (tripes) e Psocodea (piolhos da casca e piolhos verdadeiros)). Embora as ninfas hemimetábolas geralmente se assemelhem ao adulto, a diferença entre os dois estágios pode ser bastante dramática, como visto na transição da ninfa aquática para a adulta aérea nas efêmeras e libélulas. As maiores diferenças são vistas dentro do Condylognatha, o grupo irmão do Holometabola [1]. Conforme detalhado abaixo, os tripes e alguns hemípteros desenvolveram independentemente um ciclo de vida envolvendo um estágio quiescente entre a larva e o adulto. Esta condição é referida como 'neometabolia' [7]. Holometabolous os ciclos de vida incluem um estágio larval que não tem nenhuma semelhança com o adulto (na verdade, às vezes é difícil até mesmo ser reconhecido como um inseto), um estágio de pupa sem alimentação e o adulto. Esta estratégia de história de vida surgiu no início do período Carbonífero, cerca de 350 Ma, e levou a grande parte da incrível diversidade de insetos que é evidente hoje [8]. O Holometabola inclui 11 ordens, quatro das quais foram extremamente bem-sucedidas: os Coleoptera (besouros), Hymenoptera (formigas, vespas e borboletas), Lepidoptera (borboletas e mariposas) e Diptera (moscas e mosquitos).

Figura 1. Estratégias de história de vida nos insetos. (uma) Várias estratégias de história de vida caracterizadas por traças, gafanhotos, mariposas esfinge e tripes, respectivamente. (b e c) As duas hipóteses principais para a evolução dos estágios holometabolous de um ancestral hemimetabolous desconhecido. No (b), a larva surgiu da conversão de um estágio embrionário (o pronimfo) em larva de vida livre e alimentação e os estágios ninfal foram reduzidos a um estágio de transição e não alimentar, a pupa [2-4]. No (c), ninfas e larvas são consideradas equivalentes e o último instar ninfal foi modificado para o estágio de transição pupal [5,6]. (Versão online em cores.)

As primeiras considerações sobre o significado da larva na metamorfose do inseto remontam a Aristóteles (ver [9,10] para uma discussão), e desde então tem havido inúmeras idéias de como os estágios larval e pupal do Holometábola foram derivados de seu hemimetábolo ancestrais (resumidos em [11]). Duas visões, no entanto, predominam (figura 1b,c) A visão mais antiga é que a larva surgiu por uma interrupção do desenvolvimento ninfal durante a embriogênese e que a larva representa essencialmente uma vida livre, alimentação, estágio embrionário [2,3]. O estágio larval passou a ser dedicado ao crescimento e os estágios ninfais foram reduzidos a um único instar não alimentício, a pupa, que proporcionou a transição para o adulto. A outra visão principal considera que larvas e ninfas são equivalentes e, portanto, todos os imaturos são chamados de 'larvas'. Com a progressão para o Holometabola, o estágio imaturo havia divergido tanto do plano adulto que o último instar ninfal foi convertido em estágio pupal para preencher a lacuna entre as duas morfologias [5,6,12]. Baseados em grande parte nas observações da endocrinologia do desenvolvimento, propusemos retornar à visão tradicional distinguindo larvas de ninfas e que a forma larval surgiu por interromper programas de desenvolvimento embrionário [4,13]. Enfatizamos que os insetos hemimetábolos possuem um estágio embrionário críptico, que chamamos de pronim, e que esse estágio foi posicionado para evoluir para a larva do Holometábola. As descobertas subsequentes nos permitiram refinar essa visão e são revisadas a seguir.

Embora haja exceções notáveis, como libélulas, a história típica dentro do Hemimetabola é que ninfas e adultos compartilham morfologias, habitats e necessidades tróficas semelhantes. O sucesso impressionante do Holometabola vem de seu estágio larval altamente divergente porque ele dividiu a história de vida em dois módulos principais, a larva e o adulto, que poderiam evoluir e se adaptar independentemente para explorar diferentes nichos de crescimento versus reprodução [14]. Embora haja uma grande diversidade entre as ninfas hemimetábolas, pensamos que a mudança da ninfa para a larva holometábola é qualitativa, e não apenas uma questão de grau. É uma mudança que não foi revertida durante a subsequente diversificação e expansão dentro do Holometabola. Usaremos os termos ninfa e larva para denotar as formas imaturas de espécies hemimetábolas versus holometábolas, respectivamente, exceto nos poucos casos em que um padrão semelhante ao holometábolo evoluiu dentro de um grupo hemimetábolo.

2. Evolução da forma larval

(a) Modificações de desenvolvimento

A Figura 2 compara exemplos da embriogênese de estruturas larvais e ninfais. O sistema nervoso central (SNC) fornece um caso explícito em que o órgão larval é uma versão presa do órgão ninfal. O SNC surge de acordo com um plano básico de desenvolvimento altamente conservado com base em um conjunto estereotipado de células-tronco, neuroblastos, cada um dos quais gera um conjunto característico de neurônios [25]. Em grupos ametabolous [26] e hemimetabolous [15], os neuroblastos geram todos os seus neurônios durante a embriogênese, mas em embriões de ordens holometabolous, eles produzem apenas um pequeno número de neurônios para a larva e então tornam-se dormentes. Os neuroblastos persistem como células-tronco embrionárias que então se reativam na larva para formar neurônios para o SNC adulto [16]. Os sistemas nervosos larval e ninfal também diferem nas características dos neurônios que são formados durante a embriogênese. Nos gafanhotos, os neurônios da ninfa recém-eclodida já têm a forma e a conectividade básicas da célula adulta. Em larvas, ao contrário, os neurônios têm anatomia modificada e conectividade adaptada às necessidades larvais; eles só assumem sua forma e conectividade adultas quando são remodelados na metamorfose. O sistema nervoso, então, ilustra dois princípios gerais que fundamentam a geração da forma larval: (i) a interrupção dos programas de desenvolvimento embrionário e (ii) o redirecionamento do desenvolvimento das células / estruturas com adaptações apropriadas para o forma larval.

Figura 2. Comparação do desenvolvimento embrionário e pós-embrionário de um inseto hemimetábolo generalizado (grilo / gafanhoto) com um inseto holometábolo (mariposa). (uma) Desenvolvimento de ortópteros mostrando padronização progressiva do primórdio do olho e botão da perna. Fileiras de omatídios no olho se formam à medida que uma onda de diferenciação (setas) se move anteriormente através do primórdio embrionário. Os neuroblastos do SNC (NB) morrem tarde na embriogênese após produzirem todos os seus neurônios. O botão da perna se transforma na perna pelo recrutamento de uma sequência de genes de padronização proximal-distal que determinam os segmentos da perna. Essas estruturas aumentam de tamanho durante a vida das ninfas com poucas novas adições, exceto para omatídios na margem anterior do olho. Baseado em [15–20]. (b) O desenvolvimento do embrião da mariposa não progride tanto quanto o dos ortópteros. Sistemas parcialmente padronizados servem como base para as estruturas larvais, mas os centros embrionários persistentes (laranja claro) são transportados para a larva e se tornam os primórdios imaginais que geram as estruturas adultas. Baseado em [16–18,21–24]. Hth, Homotórax Exd, Extradentículo Dll, Dac sem distal, Dachshund Bab, Bric-a-brac. Veja o texto para mais detalhes.

Esses dois princípios também são evidentes na evolução do olho larval (figura 2). As larvas normalmente têm um conjunto característico de olhos com lente única lateral de 6–8 denominados stemmata [17], em vez dos olhos compostos complexos encontrados em ninfas e adultos. O olho da ninfa origina-se de primórdios situados nas margens laterais da cabeça do embrião. As unidades fotorreceptoras (omatídios) formam-se primeiro ao longo de sua borda posterior com fileiras sucessivas adicionadas anteriormente ao longo do primórdio. As larvas também começam a formação do olho na borda posterior do primórdio do olho [18], mas não há acréscimos subsequentes após o estabelecimento dos fotorreceptores iniciais. O resultado é um pequeno olho composto com alguns omatídios (como nos escorpiões) ou, mais tipicamente, os poucos fotorreceptores são separados e deslocados para formar os stemmata modificados. A porção anterior do primórdio, no entanto, é transportada para a frente para formar o olho composto do adulto [18] (figura 2b).

A perna larval é mais complexa, mas a mensagem é semelhante (figura 2). Conforme ilustrado pelos grilos, Gryllus bimaculatus e Acheta domesticus, a estrutura da perna é estabelecida pelo recrutamento sequencial de genes de padronização proximal-distal [19,20], começando com extradentículo e Sem distal promovendo a formação do botão da perna e estabelecendo seu eixo proximal-distal. A seguinte expressão de bassê estabelece as regiões médias da perna e, em seguida, bric-a-brac aparece na região do tarso em um único domínio que mais tarde se divide em subdomínios refletindo as subunidades do tarso (figura 2uma) Para as larvas sem pernas de Drosophila melanogaster, por outro lado, a sequência envolve apenas extradentículo e Sem distal. Este sistema preso produz o órgão de Keilen (um remanescente sensorial da perna) e células embrionárias reservadas para fazer uma futura perna [27]. O restante da cascata de padronização é adiado até a metamorfose, quando uma perna é finalmente formada. A lagarta do tabaco, Manduca sexta, fornece um caso intermediário em que tanto a larva quanto o adulto possuem pernas funcionais, mas bastante diferentes [21]. A padronização embrionária do botão da perna progride através de um anel basal de bassê expressão e um único bric-a-brac domínio, mas, em seguida, para e direciona o desenvolvimento de uma perna de lagarta [22] (figura 2b) Como em Drosófila, entretanto, a sequência de padrões é finalmente completada na metamorfose para formar a perna adulta.

(b) A larva e o pronimfo

Embriões de espécies hemimetábolas produzem três cutículas sucessivas no momento da eclosão [28]. A segunda cutícula embrionária (E2) pertence ao pronimpo e a formação deste estágio termina quando o embrião envolve completamente a gema. No estágio pronimfo, o embrião passou por crescimento e padronização suficientes para formar uma aproximação aproximada da ninfa. Em seguida, segue-se o crescimento e maturação diferenciadores que produzem a ninfa.Os programas de padronização que são interrompidos na produção da larva são aqueles que normalmente ocorrem durante a formação do pronimfo. Além disso, exceto para os "dentes" de incubação, a cutícula pronínfica carece de regiões endurecidas e esclerotizadas, o que a torna mais semelhante à cutícula larval típica do que à cutícula ninfal. Essas características foram a base de nossa proposta de que o pronimfo era o provável precursor do estágio larval [4,13]. Em nossa hipótese original, também citamos o número de mudas embrionárias como evidência numérica para essa correspondência. Um estudo microscópico eletrônico subsequente [28] examinou embriões de várias espécies-chave e mostrou que essa correspondência numérica direta era muito simplista. A cutícula pronínfica (que Konopova e Zrzavý [28] chamam de cutícula 'prolarval') foi encontrada em todos os embriões dos grupos hemimetabólicos e consistia em epicutícula e pró-cutícula lamelar. No entanto, muitas espécies holometábolas também produzem três cutículas embrionárias [28]. Nestes casos, entretanto, a cutícula E2 é tipicamente apenas epicutícula ou tem fibras frouxamente empacotadas que podem representar os restos do procutículo. Ou é eliminado na eclosão (por exemplo, Neuroptera e alguns besouros) ou desaparece tarde na embriogênese (por exemplo, Lepidoptera). Especulamos que a conversão do pronim em larva reduziu a necessidade de confecção de três cutículas embrionárias e a cutícula intermediária está em processo de perda. Na verdade, em dípteros superiores, como Drosófila, apenas duas cutículas são formadas dentro do ovo.

3. A evolução do estágio pupal e dos discos imaginais

(a) Origens do primórdio imaginal

A transição mais simples da larva para a pupa é ilustrada pelo abdômen dos lepidópteros. Suas células epidérmicas larvais exibem destinos diferentes no início da metamorfose. Células altamente especializadas, como as que formam pêlos e cavidades larvais, geralmente morrem, embora algumas possam sobreviver para formar contrapartes pupais. Regiões menos especializadas da epiderme podem sofrer divisões de redução [29] e pode haver regiões localizadas de divisão celular para fazer especializações pupais, como armadilhas de gin. No geral, o segmento é um mosaico de granulação fina de remodelação, proliferação e degeneração à medida que as células são reprogramadas para formar a pupa.

Outras regiões do corpo, entretanto, podem mostrar uma grande substituição de células larvais por células adultas. Na verdade, os órgãos larvais normalmente possuem células com potencial embrionário latente que mais tarde se manifesta na formação de parte ou de toda a estrutura adulta. Chamamos essas regiões embrionárias persistentes primórdios imaginais. Conforme descrito acima para o olho e a perna, eles surgem de um primórdio embrionário unitário, parte do qual é usado para fazer uma estrutura larval e parte da qual é transportada na larva como um primórdio imaginal (figura 2b) Essas células são mais bem estudadas na epiderme de Drosófila em que eles compreendem pequenos grupos de 20-30 células denominados "policlones" [27]. É importante ressaltar que essas células embrionárias persistentes podem não ter funções larvais, ou podem ser parte integrante da estrutura larval, mas ainda retêm um potencial embrionário que é realizado no final da vida larval.

A relação espacial de um primórdio imaginal com a estrutura larval pode ser simples como vista a olho nu (figura 2b) [18] e a antena [30], ou pode ser bastante complexo como visto para a perna da lagarta (figura 2b) [21,23]. No último, o primórdio da perna imaginal se estende através da perna larval com concentrações de células associadas às principais regiões da perna. Essas células formam a cutícula da perna durante cada muda larval, mas crescem rapidamente para formar a maior parte da perna pupal na metamorfose. Curiosamente, o besouro, Tenebrio molitor, apresenta uma situação em que parece não haver um primórdio imaginal organizado [31]. Em vez disso, como o abdômen, sua perna parece passar por uma transformação celular refinada de larva para adulto.

(b) O momento do crescimento dos primórdios e a formação dos discos imaginais

Com base no extenso trabalho em Drosófila, os primórdios imaginais mais familiares são os discos imaginais [27]. Um primórdio imaginal é chamado de disco imaginal quando perde permanentemente o contato com a cutícula larval e deixa de formar a cutícula larval normal. Os primórdios / discos imaginários mostram duas fases de crescimento: nos instares larvais pré-terminais, seu crescimento é isomórfico com a dos tecidos larvais e dependente da ingestão de nutrientes. No início do último instar larval, eles mudam para a segunda fase de crescimento, a de crescimento morfogenético, em que as divisões celulares são impulsionadas pelos programas de padronização e morfogênese do tecido que eventualmente transformam o disco / primórdio em sua estrutura pupal correspondente. Uma vez iniciada, esta fase morfogenética pode prosseguir mesmo se a larva estiver morrendo de fome [24,32]. As larvas diferem em quando seus primórdios imaginários se tornam discos imaginários [30]. As larvas de lepidópteros são especialmente informativas porque têm diferentes primórdios que usam diferentes estratégias temporais (figura 3uma) Os primórdios dos olhos, antenas e patas são partes integrantes da estrutura larval e secretam uma nova cutícula larval durante cada muda larval. Suas células se dividem durante a muda larval, quando se desprendem temporariamente da velha cutícula larval. No início do último ínstar larval, cada primórdio se desprende localmente da cutícula sobreposta e inicia o crescimento morfogenético à medida que se transforma em um disco invaginado. Em contraste com estes discos de formação tardia, o primórdio de asa é um disco de formação precoce. Suas células se invaginam no final da embriogênese ou no início da vida larval para formar um disco encaçapado que secreta, na melhor das hipóteses, uma cutícula muito fina. Livres de fazerem endocutícula, as células do disco podem proliferar ao longo do ciclo entre a muda e, assim, crescer mais rápido do que aqueles primórdios cuja proliferação está bloqueada na muda. Os discos de formação precoce entram em sua fase morfogenética no último ínstar junto com os discos de formação tardia (figura 3uma) [24].

Figura 3. (uma) Comparação da proliferação em discos imaginais de formação inicial e tardia de M. sexta. Os primórdios imaginais do olho e da asa passam por fases de proliferação dependente de nutrientes (laranja), proliferação morfogenética (roxo) e proliferação diferenciativa (verde). Ambos os primórdios mostram crescimento dependente de nutrientes nos instares pré-terminais, mas a proliferação no primórdio do olho é restrita ao início das mudas larvais. Ambos os primórdios iniciam o crescimento morfogenético no início do último instar e mudam para divisões diferenciadoras durante a formação do adulto [24,33]. (b e c) Efeitos de br-Tratamento de dsRNA em padrões de crescimento ninfal de O. fasciatus. (b) Crescimento da perna (preta) e almofada da asa (vermelha) através dos estádios ninfais. A perna cresce em uma proporção constante ao longo, mas a almofada da asa mostra um maior crescimento durante as duas últimas mudas de ninfas. Supressão da expressão ampla por injeção de br-dsRNA na 4ª ninfa (N4) instar redireciona o crescimento da almofada da asa em linha com o resto da ninfa (símbolo aberto) (dados de [34]). (c) Imagens de adultos e suas asas anteriores isoladas contrastando um animal passando por uma série de ninfas normais (N #) com um adulto (A) com ninfas que foram injetadas com br-dsRNA nos instares N4 ou N3 (verde). Os instares subsequentes repetem as características do instar anterior e o crescimento da asa é suprimido (em [34]). (Versão online em cores.)

A condição ancestral para o momento da formação do disco é provavelmente semelhante à observada nos besouros, T. molitor [35] e Tribolium castaneum [36], em que os primórdios das asas surgem como discos de formação tardia no estágio larval final. Moscas, como Drosófila, estão na outra extremidade do espectro em que todas as estruturas adultas, exceto o abdômen, vêm de discos de formação precoce [27]. Os discos de formação precoce fornecem uma vantagem de crescimento significativa, mas a capacidade de formar tal disco pode ser limitada pela complexidade da contrapartida larval. Por exemplo, em larvas, a perna larval é reduzida a uma pequena coleção de neurônios sensoriais que fornecem pouco impedimento para um disco em formação inicial, mas para uma lagarta, as restrições de espaço dentro de uma perna larval complexa podem impedir a formação de um disco inicial.

Independentemente de como ele se forma, a fase morfogenética de um primórdio é restrita ao estágio larval final no Holometábola. Para as ninfas, por outro lado, seus primórdios imaginários são tipicamente apenas a asa e as almofadas genitais, e sua fase de crescimento morfogenético pode estar espalhada por vários estádios ninfais. No bug da serralha, Oncopeltus fasciatus, por exemplo, a ninfa aumenta de tamanho por uma razão constante em cada ínstar, o que se reflete em apêndices como as pernas e antenas, aumentando em comprimento 1,5 vezes para cada muda [34] (figura 3b) As almofadas das asas mostram a mesma progressão de N2 para N3, mas então aumentam seu crescimento durante as duas mudas finais das ninfas, bem como da muda para a adulta.

4. Hormônios do desenvolvimento e a progressão ao longo das fases da vida

Todos os artrópodes dependem de surtos de esteróides para orquestrar as mudas periódicas que permitem o crescimento e mudanças na morfologia [13] (figura 4). Esses esteróides são a ecdisona e seu metabólito, 20-hidroxiecdisona (20E), que têm ações diferentes, mas sobrepostas. Vamos nos referir a eles coletivamente como ecdisteróides. Além dos grandes picos de muda de ecdisteróides, picos menores podem ocorrer durante os períodos de intercalação para servir como interruptores de desenvolvimento. Esses sinais de baixa amplitude são especialmente importantes durante o último estágio larval dos insetos holometábolos. Embora as funções dos ecdisteróides sejam pelo menos tão antigas quanto os artrópodes, uma segunda família de hormônios do desenvolvimento, os hormônios juvenis sesquiterpenóides (JHs) entraram em cena mais recentemente (ver [37] para uma revisão). Em espécies ametabolous, como Thermobia domestica, JH está principalmente envolvido no controle da reprodução, mas assume um papel proeminente na passagem de um estágio principal para o próximo em insetos com histórias de vida mais complexas.

Figura 4. Comparação dos títulos embrionários e pós-embrionários de ecdisteróides (preto) e JH (azul) para (uma) insetos hemimetábolos, os gafanhotos L. migratoria (embrionário) e Schistocerca gregaria (pós-embrionário) e para (b) um inseto holometábolo, M. sexta. As barras relacionam a presença das respectivas cutículas com os títulos hormonais (o tracejado representa os períodos faráticos). Os títulos de ecdiesteróide não estão disponíveis para Manduca embriões. Linhas tracejadas verticais: tempos de ecdise Blasto, blastocinese DC, fechamento dorsal E1, coberto pela primeira cutícula embrionária H, eclodir. Picos de ecdiesteróide: CP, pico de comprometimento PP, pico pré-upal PNP, pico pronifal NP, pico ninfal. Reimpresso de [4]. (Versão online em cores.)

(a) Controle hormonal das mudas pós-embrionárias

Larvas e ninfas normalmente passam por um número característico de instares durante seu crescimento e entram em metamorfose quando atingem o tamanho limite específico da espécie [38]. JH está presente durante a maior parte desse crescimento, mas desaparece durante o último ínstar, à medida que a larva / ninfa se prepara para a metamorfose (figura 4). Em muitas espécies, a remoção prematura de JH induz uma metamorfose inicial correspondente. Essas espécies costumam ser aquelas em que o número de instares é plástico e pode ser ajustado em resposta às condições nutricionais. Outras espécies, no entanto, como larvas de mosca, têm um número pequeno e invariável de ínstares, e esse número não pode ser alterado pela remoção de JH ou pela presença contínua. A razão para tais diferenças é sugerida por experimentos recentes com o bicho-da-seda, Bombyx mori, usando meios genéticos para prevenir a produção de JH ou a ação de JH, removendo o receptor JH tolerante a metopreno (Met) ou o fator de transcrição Krüppel-homólogo 1 (Kr-h1) que medeia a ação de JH [39,40]. Essas larvas progridem através das duas primeiras mudas larvais e só tentam metamorfose precoce após atingir o instar L3. Resultados semelhantes são vistos em espécies hemimetábolas após o knockdown do receptor JH ou Kr-h1 no inseto Pyrrhocoris apterus [39] ou a prevenção da produção de JH pelo tratamento de Locusta migratoria ovos com drogas alatocidas como os precocenos [41]. Os filhotes sempre passam por algumas mudas de ninfas antes de tentarem metamorfose. Os dados de Bombyx sugerem que há um "fator de competência" que aparece após as primeiras mudas para direcionar o desenvolvimento em uma via metamórfica [40]. Após o surgimento do fator de competência, o JH é necessário para que o animal permaneça como uma larva ou ninfa. Este arranjo fornece plasticidade para lidar com a privação de alimento nos últimos instares, sustentando a produção de JH e sendo capaz de intercalar um estádio adicional para acomodar o crescimento necessário. Em vermes, por outro lado, a larva pode já estar comprometida com a produção do estágio larval final no momento em que tal fator de competência aparece [42]. Seria tarde demais para JH evocar uma muda larval adicional.

A pupação envolve uma mudança no tipo de cutícula e também o necessário crescimento e morfogênese dos primórdios / discos imaginais para permitir o estabelecimento da forma pupal. No M. sexta, a presença de JH nos instares larvais pré-terminais permite que os primórdios sofram um crescimento dependente de nutrientes, mas não um crescimento morfogenético (figura 3uma) [24]. Embora JH ainda esteja presente na parte inicial do último instar larval, um fator associado à alimentação de proteínas muda no programa morfogenético desses primórdios [24,43]. Este fator, denominado fator de iniciação de metamorfose (MIF), é provavelmente diferente do fator de competência mencionado acima, mas sua natureza também é desconhecida, embora possa ser mimetizada pela insulina de mamíferos [44]. Uma vez em seu programa morfogenético, os primórdios estão comprometidos com o estado pupal e não podem mais produzir cutícula larval. A epiderme geral, ao contrário, retém sua competência larval por mais alguns dias até o dia anterior à errância, quando um pequeno pico de ecdisteróides, agindo na ausência de JH, induz seu comprometimento pupal [45] (figura 4b) A proliferação e a morfogênese continuam nesses tecidos pelos próximos dias até que o grande pico pré-upal de ecdisteróides cause a deposição da cutícula pupal. Esse pico pré-upal é acompanhado pelo breve retorno de JH, que atua nos tecidos imaginais evitando a produção precoce de estruturas adultas. As espécies diferem na medida em que seus tecidos requerem uma exposição pré-pupal a JH para evitar a diferenciação adulta prematura. Em estudos clássicos sobre o silkmoth selvagem, Hyalophora cecropia, virtualmente todas as estruturas imaginais mostram diferenciação adulta prematura se HA não estiver presente [46]. No Manduca, o overshoot está em grande parte confinado à porção posterior do olho [33], enquanto, em Bombyx, nenhuma estrutura parece ser afetada [40]. A transição final da pupa para o adulto então requer ecdisteróides agindo na ausência de JH, e o tratamento experimental de pupas com imitações de JH redireciona o desenvolvimento de volta ao estado pupal [46,47]. Esta última situação hormonal é semelhante à observada em espécies hemimetábolas que vão da ninfa do último estágio até o adulto (figura 4).

(b) Hormônios e desenvolvimento embrionário

Enquanto JH está envolvido em uma interação complexa entre a morfogênese do tecido e a produção de cutícula específica do estágio durante o período pós-embrionário do Holometabola, suas funções durante o período embrionário são relativamente menores. Os dados mais detalhados são de Lepidoptera. Seus embriões começam a produzir JH após a blastocinese, já que a larva do primeiro estágio está passando por diferenciação e deposição de cutícula [40,48] (figura 4b) O tratamento precoce de embriões com JH ou mimetizadores de JH previne a blastocinese, mas a diferenciação da larva é amplamente normal [13,49]. Por outro lado, a prevenção da produção de JH por embriões de B. mori, ao derrubar o hormônio juvenil ácido metil transferase (JHAMT) (a enzima que converte o ácido JH em JH), resulta em apenas um ligeiro atraso na embriogênese [40]. Embora muitas larvas não eclodam, elas podem posteriormente se alimentar e crescer normalmente se forem removidas manualmente da casca do ovo.

Em contraste com as espécies holometábolas, os embriões das espécies ametábolas e hemimetábolas são bastante sensíveis ao tratamento com JH exógeno ou mimetizadores de JH [4,13,20]. Em gafanhotos, as três cutículas embrionárias são depositadas em resposta a três pulsos de ecdiesteróide dentro do ovo [50] (figura 4uma) As mudas para o estágio E1 e para o pronim (E2) ocorrem na ausência de JH, enquanto a última muda para a ninfa ocorre em sua presença [51]. Um padrão endócrino semelhante é visto em baratas [52-54]. Em gafanhotos e grilos, o JH exógeno não tem efeitos perceptíveis através da muda E1, mas seu aparecimento durante a transição para o pronimfo interrompe o crescimento e a padronização e induz a secreção de uma cutícula ninfal em vez da cutícula pronínfica [4,20]. O pronimfo é convertido em um instar N0, cujo desenvolvimento do apêndice varia de acordo com o tempo de tratamento de HA. Uma tentativa de remover JH da barata, Blattella germanica, embriões usando tratamento de interferência de RNA materno (RNAi) para suprimir a produção de JHAMT produziram resultados variáveis, mas 23% dos embriões tratados não conseguiram progredir além do estágio pronimfo [55]. Se eles simplesmente pararam ou passaram por uma segunda muda pronymphal em vez da muda N1, não foi determinado.

Esses efeitos do tratamento com JH em embriões hemimetábolos são muito semelhantes às mudanças necessárias para converter uma ninfa em uma larva. Conforme discutido acima, para que o último ocorresse, as estruturas embrionárias foram interrompidas em estágios intermediários de desenvolvimento e diferenciadas em unidades funcionais. O tratamento precoce da HA evoca tanto a parada embrionária quanto a diferenciação prematura dessas estruturas parcialmente padronizadas. Parece que os embriões só adquirem sensibilidade ao tratamento para JH após formarem sua cutícula E1. Portanto, a padronização do tecido que ocorre antes desse evento é insensível a JH. Essa relação pode ajudar a explicar as características da estrutura larval que são semelhantes entre as ordens. No caso do olho, por exemplo, os embriões do ancestral holometábolo podem ter começado a determinar as primeiras unidades fotorreceptoras na região posterior do olho, pouco antes do final da muda E1. O aparecimento prematuro de JH ainda permitiria que eles se formassem (e eventualmente fossem modificados em stemmata), mas o resto do primórdio do olho seria suprimido.

5. Circuitos genéticos que controlam os estágios da história de vida

Três genes, Kr-h1, Largo e Proteína 93F induzível por ecdisona (E93), são genes-chave que respondem aos hormônios do desenvolvimento e controlam as características das diferentes fases da vida. Todos foram inicialmente identificados em Drosófila e associado à ação ecdiesteróide durante a metamorfose.

Kr-h1 foi descrito pela primeira vez por Pecasse et al. [56] com base na interrupção do desenvolvimento pré -upal em Kr-h1 mutantes. Embora intimamente associado à manutenção da condição larval ou ninfal, Kr-h1 não é, estritamente falando, um gene especificador de larva. Estudos em uma série de espécies mostram que Kr-h1 é o principal alvo da ação de JH por meio de seu receptor Met [57-59] e, portanto, o principal efetor da ação de JH. No besouro da farinha, T. castaneum, por exemplo, a remoção de JH, Met ou Kr-h1 produz a mesma resposta de desenvolvimento: as larvas iniciam metamorfose prematura [57,60]. Portanto, se JH é necessário para a manutenção larval, então o mesmo é verdadeiro para Kr-h1. Especialmente informativos a esse respeito são os dimolting (mod) mutantes em B. mori, descrito acima. Apesar da falta de JH, eles podem sofrer a muda larval até o instar L3 e o fazem apesar dos níveis severamente deprimidos de Kr-h1 [39]. Quando JH reaparece no final da transição larval-pupal para prevenir a diferenciação adulta prematura de alguns primórdios imaginais, essa ação também é mediada por Kr-h1 [57,59,61].

Broad é um fator de transcrição de dedo de zinco com múltiplas isoformas, cada uma carregando um par diferente de dedos de zinco C2H2 C-terminal, que controlam sua especificidade de ligação ao DNA [62]. Os números da isoforma variam de quatro em Drosófila [62] e Lepidoptera [63,64], cinco em Tribolium [65,66], a seis em Blattella [67]. Drosófila mutantes que carecem Largo funções passam pela vida larval, mas são bloqueadas na entrada da metamorfose [68]. Em Diptera e Lepidoptera, Largo O mRNA e a proteína aparecem nos tecidos quando se tornam comprometidos com a diferenciação pupal. Na epiderme geral de Manduca, compromisso pupal e Largo a expressão é induzida por 20E agindo na ausência de JH no dia anterior à errância [45,63], mas nos discos imaginais e primórdios, Largo O mRNA aparece mais cedo quando muda para morfogênese [43,63]. O largo então desaparece quando a pupa inicia a transformação em adulto, mas o tratamento da pupa com JH permite Largo para ser re-induzido por 20E e uma segunda muda de pupa segue [47]. Uma série de experimentos genéticos de ganho de função e perda de função em Drosófila mostraram que Broad tem duas funções: (i) ativa genes específicos para o estágio de pupa e (ii) suprime programas relacionados a larvas e adultos [47,62]. Esta dupla ação de Broad é notavelmente evidente em Tribolium, em que Broad knockdown por tratamento de RNAi do último instar larval resulta em mosaicos larval-adulto ao invés de pupas [65,66]. Uma ação dupla semelhante de Broad também é vista no neuroptero, Chrysopa perla [65].

Enquanto Largo é o estágio que especifica o gene para o estágio de pupa, E93 desempenha esse papel para o adulto [69]. Seu papel na especificação do estágio adulto no Holometabola foi demonstrado pela primeira vez em Tribolium [69]. Ele aparece pela primeira vez durante o estágio pré-upal e é alto durante a formação subsequente do adulto. Derrubada de E93 O mRNA resulta em uma repetição da muda pupal ao invés da formação do adulto. Os altos níveis de E93 após a ecdise pupal reduzem ambos Largo e Kr-h1 expressão, permitindo que o animal progrida para o adulto.

As relações de Kr-h1, Largo e E93 em relação à formação dos estágios larval, pupal e adulto do Holometabola estão resumidos na figura 5 [57,59,61,63,65,66,69,70]. Durante os instares larvais, JH mantém o estado larval por meio da expressão de Kr-h1, que também suprime a expressão de E93 e Largo. Ambos Broad e E93 aparecem durante o último instar larval, mas devido a fatores que diferem para o primórdio imaginal versus a epiderme geral. No Manduca, por exemplo, fatores relacionados ao estágio e à nutrição (como MIF) induzem Broad no primórdio imaginal, embora JH ainda esteja presente no início do último ínstar. Ecdisteróides na errância induzem Broad no resto da epiderme, mas apenas se JH estiver ausente. No Tribolium, E93, bem como Broad, podem aparecer como tecidos comprometidos com metamorfose. Neste besouro, E93 pode fornecer a mudança metamórfica [71] porque sua perda resulta na manutenção da forma larval, enquanto a perda de Broad permite que a metamorfose prossiga formando um mosaico larval-adulto ao invés de uma pupa. Em circunstâncias normais, JH então retorna para suprimir E93 expressão e para apoiar Largo expressão, garantindo assim uma muda pupal. No desenvolvimento derivado de Drosófila, Largo e E93 manter seus papéis no direcionamento do desenvolvimento pupal e adulto, respectivamente, mas o controle sobre a entrada da metamorfose mudou para Largo, Desde a Largo mutantes nulos permanecem como larvas permanentes [68] enquanto E93 mutantes nulos formam adultos faratos anormais [72]. Para a muda adulta, a ausência de JH permite alta expressão de E93 que, por sua vez, suprime Largo expressão e impulsiona a diferenciação do adulto [69-73].

Figura 5. Um esquema generalizado mostra em insetos holometábolos como os genes de especificação de estágio se relacionam entre si, com o ambiente hormonal que orquestra a metamorfose e com as respostas celulares do primórdio imaginal e da epiderme geral. Os símbolos esmaecidos estão ausentes ou suprimidos. Veja o texto para detalhes. 20E, 20-hidroxiecdisona Br, Broad E93, proteína induzível por ecdisona 93F JH, hormônio juvenil Kr-h1, Krüppel-homólogo 1 MIF, fator de iniciação de metamorfose. Com base em [24,57,59,61,63,65,66,69,70]. (Versão online em cores.)

Considerando seus papéis na especificação dos estágios de vida de Holometabola, as funções de Kr-h1, Broad e E93 em espécies hemimetábolas têm sido de grande interesse [34,39,58,69,74-76]. Dois desses genes são relativamente consistentes em sua função. Os efeitos de JH são mediados pela indução de Kr-h1 em ambos os grupos [39,58,74]. Portanto, independentemente de se considerar uma muda de larva para larva ou uma muda de ninfa para ninfa, o status quo a ação de JH é mediada por Kr-h1. E93 também tem papéis semelhantes nas formas hemimetábola e holometábola. Ele aparece durante o estágio ninfal final dos insetos hemimetábolos para promover a diferenciação no adulto [69]. Ao fazer isso, ele também suprime Broad, cuja expressão é um traço característico dos estágios ninfal. Como enfatizado por Belles & amp Santos [77], este padrão hemimetábolo é um pouco diferente daquele visto em espécies holometábolas em que alguma expressão de E93 é evidente na prepupa e então se torna muito alta para a formação do adulto. Pelo menos em alguns tecidos imaginais, essa expressão inicial de E93 é controlada por Broad, porque sem o último, o tecido salta diretamente para a diferenciação do adulto e o animal se torna um mosaico larval-adulto.

A questão central, então, é qual é o papel do gene especificador da pupa, Largo, em insetos hemimetábolos que não possuem pupa? Largo é encontrado em insetos hemimetábolos e ametábolos [34,74-76] e até mesmo em crustáceos [78,79], mas não em outras classes de artrópodes. Sua função pós-embrionária em insetos hemimetábolos foi examinada pela primeira vez no percevejo da serralha, O. fasciatus [34]. Largo transcrições eram proeminentes em instares de ninfa, especialmente durante a muda de ninfa para ninfa, mas depois desapareciam durante a última muda de ninfa para adulto. O tratamento de ninfas com precoceno ou mímica de JH causou metamorfose prematura ou retardada, respectivamente, e teve um efeito correspondente de avanço ou retardamento do desaparecimento de Broad. No entanto, o knockdown de Largo O mRNA em ninfas pré-terminais de ínstares usando RNAi não causou metamorfose prematura desses insetos [34], nem o faz na barata Blattella [75]. Em vez disso, a remoção de Broad teve dois efeitos interessantes em Oncopeltus: (i) as ninfas normalmente mostram padrões de pigmentação específicos do instar durante os últimos três instares, mas sem o Broad elas repetem o caráter do instar anterior, embora mostrem um crescimento geral normal, e (ii) as almofadas das asas não podem mudar para seu modo morfogenético de crescimento, mas sim manter seu crescimento em conjunto com as estruturas ninfal, como as pernas e antenas (figura 3c) [34]. Blattella não tem características específicas do instar óbvias que podem ser analisadas, mas Largo knockdown nessa espécie também suprimiu seletivamente o crescimento das asas [75], sugerindo uma necessidade semelhante de Largo para apoiar o crescimento morfogenético de primórdios imaginais de baratas. Este requisito de Broad para suportar o crescimento morfogenético nos primórdios imaginais (almofadas das asas) de ninfas tem paralelos óbvios com a aparência de Broad nos primórdios imaginais e discos de larvas quando eles mudam para sua fase de crescimento morfogenético em preparação para a metamorfose. No entanto, no Holometabola, esta fase de crescimento amplamente associada está confinada ao último estágio larval na preparação para a pupação, enquanto nas ninfas hemimetábolas, ela está espalhada por vários estádios ninfais tardios.

A expressão embrionária de Largo também é informativo. Há uma expressão de alguns Largo isoformas durante a embriogênese de insetos holometábolos, mas essa expressão é amplamente confinada ao SNC e não está relacionada às funções metamórficas do gene [65,80]. No Blattella, algumas isoformas amplas estão presentes no embrião inicial, mas os níveis mais elevados de Largo as transcrições ocorrem no dia embrionário 8 [67], possivelmente em resposta ao pequeno pico de ecdisteróides no dia 6 [53], e assim como JH está aparecendo no embrião [54]. A diferenciação ninfal ocorre então quando tanto Broad quanto JH estão altos [67]. Supressão materna de qualquer Largo expressão [67] ou sinalização de JH (via knockdown de JHAMT, Kr-h1 ou Met [55]) levou a uma porcentagem substancial (variando de 23 a 45%) de embriões sendo bloqueados após a formação do pronimfo. A supressão da sinalização de JH também reduziu os níveis de Broad em embriões [55]. Níveis elevados de JH e Broad são claramente características da diferenciação de ninfas, mas é necessário mais trabalho para resolver os detalhes dessa interação.

6. Implicações para a evolução do Holometabola

Nesta revisão, apoiamos a teoria centenária de Berlese [2] de que a forma larval surgiu por ‘desembrionização’, ou seja, por meio da supressão / interrupção de programas ancestrais de desenvolvimento embrionário. Mudanças semelhantes no tempo de incubação em relação a uma linha de tempo de desenvolvimento ancestral ocorrem em muitos grupos, sendo a mais notável a mudança do desenvolvimento precoce para o altricial nas aves [81]. Para o recém-nascido precoce, o pintinho é altamente móvel na eclosão e capaz de forragear (frequentemente com supervisão dos pais), mas para os filhotes altriciais recém-nascidos, muitos sistemas de órgãos são apenas parcialmente desenvolvidos, resultando em um pintinho que é completamente dependente de seus pais para sobrevivência. Embora apenas incompletamente desenvolvido, o filhote altricial pode, no entanto, ter adaptações especializadas, como manchas coloridas em sua boca, que aumentam sua sobrevivência. A estratégia altricial em insetos, entretanto, embora envolva a supressão de programas embrionários, não resulta em uma ninfa parcialmente desenvolvida e indefesa. Em vez disso, o resultado é uma forma larval especializada que pode viver independentemente desde o momento da eclosão. A situação nos insetos é ainda mais complicada ao tentar reconciliar os processos graduais de desenvolvimento que ocorrem dentro do animal com as mudanças abruptas e saltatórias exibidas na superfície do animal à medida que muda periodicamente sua cutícula externa e, em seguida, encaixando essas mudanças em categorias discretas de história de vida.

Nossa visão da evolução da história de vida holometábola de um ancestral hemimetábolo desconhecido está resumida na figura 6 (ver também [4,13]). O problema tem sido transformar a história de vida de duas partes da ninfa e do adulto em uma sequência de três partes de larva, pupa e adulto. Acreditamos que as formas hemimetabólicas também tenham uma história de vida de três partes de pronínfa, ninfa e adulto, embora uma fase seja críptica dentro do ovo. Conforme descrito acima, cada estágio tem adaptações distintas refletidas em sua morfologia e cutícula, expressão de genes especificadores de estágio e interruptores operados por JH para a transformação de um estágio para o seguinte. Ao considerar o pronimfo como o precursor da larva holometábola, é significativo que os programas de desenvolvimento que foram interrompidos para estabelecer a forma larval foram aqueles que normalmente ocorrem durante a formação do pronimfo. Além disso, alguns pronimpos têm adaptações para incubação e / ou fuga de locais de oviposição, e adaptações semelhantes são características de muitas larvas. Por exemplo, o pronimfo do gafanhoto é chamado de "larva vermiforme" [84] e, até a liberação da cutícula pronínfica, ele se move de forma "semelhante a uma larva" por ondas peristálticas ao longo de seu corpo, em vez de pelo uso de seus apêndices. Como sugerimos anteriormente [4,13], as adaptações de escavação do pronimfo, que permitiram que ele se movesse por substratos que não estavam disponíveis para a ninfa ou o adulto, pode ter sido uma pré-adaptação importante para se tornar uma larva. O pronimfo precisaria de uma mudança adicional que permitiria que ele se alimentasse dessa forma, mas uma vez alcançado, novos recursos alimentares podem se tornar disponíveis para ele, proporcionando assim uma vantagem seletiva para converter a larva no estágio de alimentação principal e, eventualmente, reduzir a ninfa para um estágio de transição.

Figura 6. Diagrama generalizado mostrando a relação da expressão de Kr-h1, Broad e E93 com os vários estágios de vida de insetos hemimetábolos, holometábolos e neometábolos. Baseado em [34,63,65,66,69,75,82,83]. Veja o texto para detalhes. (Versão online em cores.)

Novos insights sobre as várias fases da vida vieram dos genes Kr-h1, Largo e E93 (figura 6). Como o Kr-h1 medeia o caminho para a ação de JH [39,58,74,77], ele aparece em qualquer ponto da história de vida quando JH está presente. Isso inclui muda de ninfa para ninfa e muda de larva para larva. JH também aparece transitoriamente durante a mudança de estágio de pronínfa para ninfa [51,54] e durante a formação da pupa [13], e em ambos os casos, o aparecimento de JH é acompanhado pela expressão de Kr-h1. Conforme descrito acima, o fator de transcrição Largo tem muitas isoformas e este gene é anterior à metamorfose. Suas funções são complexas e apenas algumas das Largo isoformas assumiram o papel de especificar o estágio de pupa no Holometabola, onde Largo é necessário e suficiente para estabelecer o estado pupal. Em insetos hemimetábolos, ao contrário, Largo a expressão é uma característica dos estágios ninfais e estudos detalhados na barata mostram um aumento acentuado de Largo isoformas, especialmente a isoforma Z1 que é a principal isoforma metamórfica em moscas [62], imediatamente após a formação do pronimfo, já que a formação da ninfa está começando [67]. Portanto, o pronimfo e a larva compartilham a característica de baixo Largo expressão e sua transição para o próximo estágio de vida, a ninfa e a pupa, respectivamente, estão associadas ao aumento Largo expressão, especialmente do br-Z1 isoforma. A compreensão de como alguns dos Largo isoformas evoluíram o papel de especificar o estágio pupal requer uma melhor compreensão do papel de Broad na ninfa hemimetábola. Largo Experimentos de knockdown de RNA em Oncopeltus [34] e Blattella [75] não o apóiam como tendo um papel como um gene especificador de ninfa, no entanto, experimentos relatados nesta edição mostram que Largo knockdown causa metamorfose precoce no críquete G. bimaculatus [85]. Esses resultados conflitantes podem refletir uma diferença na função de Largo nessas espécies ou uma diferença na eficácia do knockdown de RNAi. Largo knockdown em ninfas tem um efeito consistente de suprimir a aceleração pré-metamórfica de crescimento nas almofadas das asas [34,75] e esta região mostra expressão elevada de Largo. Possivelmente, o nível de knockdown alcançado em algumas espécies é suficiente para suprimir a resposta de crescimento da almofada da asa, mas não as características de estágio do animal como um todo. Essas diferenças de espécies precisam ser resolvidas antes que possamos entender como Largo assumiu seu papel de gene especificador de pupa.

Em termos da associação de Broad com a confecção da pupa, é interessante que os insetos hemimetábolos tenham feito duas outras tentativas para atingir a metamorfose completa que envolveu a evolução de um estágio pupal. Isso ocorreu de forma independente em tripes (Thysanoptera) e cochonilhas e moscas brancas (Hemiptera: Coccidae). Nos tripes, Frankliniella occidentalis e Haplothrips brevitubus, Kr-h1 é muito alto no meio da embriogênese, semelhante ao observado em embriões de insetos em geral por causa dos altos níveis de JH no final da embriogênese. Em seguida, cai para níveis moderados a muito baixos durante os dois estágios larvais, com alguma repercussão durante a formação da propupa [82]. Largo a expressão é baixa no primeiro estágio larval, mas depois aumenta no segundo instar larval em preparação para a produção da propupa (o primeiro instar pupal) e continua para a produção da pupa [82]. Da mesma forma, em machos do percevejo japonês Planococcus kraunhiae, Largo a expressão é evidente no homem à medida que se transforma em uma prepupa e depois em uma pupa, mas está ausente na mulher, que permanece em uma condição ninfal permanente [83]. Portanto, nestes dois casos, como no Holometabola, Largo a expressão é uma característica proeminente do estágio pupal.

O último gene importante é o E93. Em insetos hemimetábolos, a expressão de E93 faz com que a forma juvenil (a ninfa) se transforme em adulta [69]. Conforme discutido em uma série de artigos [61,69,70,77], a relação de E93 é mais complicada no caso de espécies holometábolas por causa da interposição do estágio de pupa entre a forma juvenil (a larva) e o adulto. E93 começa a ser expresso na prepupa, mas a intervenção de expressão ampla reprime a ação de E93 e direciona a diferenciação pupal. Uma expressão propupal precoce de E93 também é vista nos insetos neometábolos, os tripes (Y. Suzuki, T. Shiotsuki, A. Jouraku, K. Miura, C. Minakuchi 2019, comunicação pessoal) e o percevejo [86].

Sem a intervenção de Broad nesta ação inicial do E93, alguns tecidos larvais podem saltar diretamente para a formação de estruturas adultas. A manutenção de Broad e a supressão de E93 nesses tecidos é decorrente do pico pré-upal de JH.Este pico de JH é uma característica única do período pré-pupal no Holometabola, mas a re-expressão transitória de Kr-h1 neste momento no Neometabola sugere que eles podem ter um pico de JH semelhante. A origem evolutiva deste pico pré-upal é desconhecida. Vale lembrar, porém, que um pico transitório de JH está associado à estimulação de Largo expressão e diferenciação ninfal em embriões hemimetábolos. Conforme detalhado acima (figura 2), a larva holometábola carrega células-tronco embrionárias e primórdios que atrasam sua padronização e diferenciação até a metamorfose. A necessidade desses tecidos para JH na prepupa pode estar relacionada à necessidade que eles tinham desse hormônio quando esses eventos estavam confinados ao estágio embrionário de seus ancestrais.

Deve-se advertir que nossas conclusões sobre os padrões gerais de endocrinologia, desenvolvimento e redes de genes dentro dos insetos são baseadas no conhecimento detalhado de apenas algumas espécies. Insetos em nós evolutivos chave, como libélulas e efêmeras, são virtualmente desconhecidos por essas perspectivas. Reconhecemos que nossa discussão acima de como esses fatores se relacionam com a evolução da metamorfose é vulnerável por causa dessa lacuna. Esperamos que trabalhos futuros usem informações de diversos grupos de insetos para apoiar, refutar ou modificar essas idéias para trazer uma compreensão mais completa de como os insetos adquiriram a maravilhosa diversidade de histórias de vida que exibem.


Go Bug!

Já jogou o jogo de cartas Vai pescar? Se você conhece as regras, pode facilmente aprender como os insetos passam pelos estágios de metamorfose para se tornarem adultos.

Ao jogar um jogo de cartas simples baseado nos estágios de metamorfose, os alunos irão:

  1. Aprenda como os insetos mudam de forma à medida que crescem.
  2. Considere as vantagens de passar por essa metamorfose.
  1. Imprimir Go Bug! cartões. Se possível, imprima em frente e verso em cores.
  2. Cortar fora Go Bug! cartões ao longo de linhas pontilhadas. Embaralhe e empilhe cada baralho.
  1. Como os insetos crescem? Pergunte aos alunos o que eles sabem sobre o crescimento e o desenvolvimento dos insetos. Muitos já estão familiarizados, por exemplo, com o ciclo de vida das borboletas.
  2. Defina metamorfose, explicando os diferentes estágios pelos quais um determinado inseto passará à medida que se desenvolve. Além dos insetos, são seus outros animais que sofrem metamorfose? Sim! Sapos, etc. (Vejo Antecedentes para Educadores)
    Divida a aula em grupos (2,5 min.) Divida a turma em grupos de três a seis alunos. Organize a sala de aula de forma que cada grupo de alunos possa sentar-se frente a frente, com uma superfície plana na frente de cada um, seja uma escrivaninha ou uma mesa.

Explique as regras de Go Bug! (5 min.) Explique como jogar Go Bug! seguindo as regras descritas abaixo. Esta atividade é uma variação do jogo de cartas comum intitulado “Go Fish!”

Supervisionar o jogo (30 min): Auxiliar e direcionar grupos com o jogo, conforme necessário. Todos os grupos devem jogar uma rodada completa. Peça aos alunos que joguem quantos jogos puderem. Considere misturar os grupos, se possível.

  • Meta: Para coletar o máximo de conjuntos completos de cartas de insetos.
  • Configurar: Cinco cartas são distribuídas para cada jogador. Todas as cartas restantes são colocadas viradas para baixo em uma pilha de compra.
  • Jogabilidade:
    • Escolha aleatoriamente um jogador para jogar primeiro.
    • Na sua vez, peça a um jogador um tipo específico de inseto das cartas que você tem na mão. Por exemplo, se você gostaria de adicionar aos seus cartões de besouro, pergunte: "Katy, você tem algum besouro?" Você já deve ter pelo menos uma carta do inseto solicitado.
    • Se o jogador que você perguntar tiver alguma carta do inseto solicitado, ele deve dar tudo das cartas daquele inseto para você. No exemplo, Katy teria que dar a você todos os seus cartões de besouro.
    • Se você receber com sucesso uma ou mais cartas do jogador que pediu, você terá outra vez. Você pode pedir a qualquer jogador qualquer inseto que já tenha em mãos, incluindo o mesmo tipo que acabou de pedir. Seu objetivo é coletar todos os estágios desse inseto.
    • Quando você coletar um conjunto completo de três ou quatro cartas de inseto (dependendo se o inseto sofre metamorfose completa ou incompleta), mostre imediatamente o conjunto para os outros jogadores e coloque as três ou quatro cartas viradas para cima na sua frente. Organize-os do ovo ao adulto.
    • Continue pedindo cartas até que a pessoa que você perguntou não tenha nenhum inseto correspondente. Então eles dizem: "Vá Bug!" Você então tira a carta do topo da pilha de compra.
    • Se por acaso você comprar uma carta do inseto que pediu, mostre-a aos outros jogadores e você terá outra chance. No entanto, se você comprar um card que não seja do tipo que você pediu, basta adicioná-lo à sua mão. É a vez do próximo jogador.
    • NOTA: O "próximo jogador" está sempre à direita do aluno que acabou de jogar.
    • Se você comprar uma carta de parasita, poderá usar esta carta para infestar o conjunto completo de cartas de inseto de outro jogador, a fim de adicionar algumas cartas à sua coleção. Observe que as cartas de parasita são específicas para diferentes estágios do inseto, por exemplo, alguns parasitas podem atacar apenas larvas e outros podem atacar apenas ninfas. No início do seu turno, em vez de pedir cartas de inseto, você pode escolher jogar seu parasita em cima da carta exibida de outro jogador. Em seguida, você pode coletar o estágio especificado na carta do parasita, além de qualquer estágio seguinte. Por exemplo, se você jogar um larval hospedeiro parasita, então você coletará a larva, pupa e adulto de outro jogador de qualquer conjunto de hospedeiro que você escolher.
    • NOTA: mesmo que o conjunto host de cartas que você coletar esteja incompleto, ele ainda será colocado com a face para cima à sua frente e essas cartas serão contadas no final do jogo.
    • Go Bug! continua até que todas as cartas tenham sido jogadas. Se um jogador ficar sem cartas antes dos outros, ele ainda deve coletar da pilha de compra e desistir quando solicitado. Uma vez que a pilha de compra se esgote, o jogo continua sem coletar uma carta a cada turno.
    • Para ganhar, você deve ter o maior número de cartas à sua frente. Freqüentemente, isso significa ter o maior número de conjuntos de cartas de insetos, mas porque os conjuntos podem ser três ou quatro cartas e porque você pode ter coletado cartas usando um parasita, é o número total de cartas exibidas que ganha o jogo.

    Em um quadro branco ou tela semelhante, faça uma tabela para comparar os insetos em metamorfose completa e incompleta. Peça aos alunos que digam quais insetos se enquadram em uma das categorias.

    Faça as seguintes perguntas:

    • Quais insetos sofrem metamorfose incompleta? Completo?
    • No jogo, era melhor coletar insetos com metamorfose completa ou incompleta? Porque?
    • Você consegue pensar em alguma vantagem em passar por qualquer tipo de metamorfose?
    • No jogo, era melhor ter um parasita com um hospedeiro larval ou um hospedeiro adulto? Quais seriam as vantagens de cada tipo na vida real?

    Observação ao Vivo

    • Muitos insetos são facilmente mantidos em cativeiro. Muitas turmas já viram uma lagarta transformar-se em uma mariposa e transformar-se em borboleta, tudo dentro dos limites de uma jarra de vidro. Outros bons insetos para observar são: minhocas (metamorfose completa), joaninhas (completas) e grilos (incompletas). Os kits com tudo incluído podem ser encomendados de empresas de fornecimento científico. A vantagem de capturar seus próprios insetos é a oportunidade de observar o inseto em seu ambiente nativo, primeiro na captura e depois na soltura.

    Projeto de pesquisa

    • Como uma tarefa em sala de aula ou dever de casa, peça aos alunos que pesquisem insetos específicos que sofrem metamorfose completa ou incompleta. Peça aos alunos que apresentem um relatório sobre o inseto que inclua descrições escritas junto com fotos dos distintos estágios de vida do inseto. Outras coisas importantes para eles observarem podem incluir:
      • o habitat do inseto
      • alcance do inseto
      • suas fontes de comida
      • outros insetos com os quais estão relacionados

      adulto: o estágio final de reprodução do ciclo de vida de um inseto, normalmente envolvendo o crescimento de asas.

      erro: verdade os insetos são uma ordem de insetos chamada Hemitera, que inclui de 50.000 a 80.000 espécies e é composta de cigarras, pulgões, cigarrinhas, “percevejos”, peregrinos de água e outros.

      ovo: o estágio não nascido de um inseto.

      hospedeiro: o organismo dentro do qual um parasita cresce e se alimenta.

      larva (plural: larvas, pronunciado LAHR-vee): o estágio imaturo de um inseto com metamorfose completa, envolvendo principalmente alimentação voraz e crescimento rápido. As larvas são muito diferentes dos insetos adultos em que se transformarão.

      metamorfose: a mudança de um inseto (ou outro animal) de uma forma para outra à medida que avança para a idade adulta.

      muda: a queda do esqueleto externo de um inseto à medida que se torna grande demais para ele.

      ninfa [nimf]: o estágio imaturo de um inseto com metamorfose incompleta, envolvendo principalmente alimentação voraz e crescimento rápido. As ninfas se parecem com os insetos adultos em que se tornarão por meio de um processo de crescimento e muda.

      parasita: um organismo que vive em (ou sobre) um organismo hospedeiro e obtém nutrição do hospedeiro sem beneficiá-lo ou matá-lo.

      pupa: o estágio inativo entre a larva e o adulto, quando não ocorre alimentação.

      Ciclos de vida dos insetos

      Em biologia, um vida útil refere-se ao período entre o nascimento e a morte de um organismo, normalmente incluindo a reprodução. Para muitos animais, incluindo humanos, um ciclo de vida consiste no crescimento físico e maturação de uma única forma corporal. Em outras palavras, um bebê é essencialmente uma versão em miniatura de um adulto. Quando comparamos esse tipo de desenvolvimento com o dos insetos, ou digamos, sapos, notamos que esses organismos posteriores progridem por meio de múltiplas formas corporais, em vez de uma única forma. Pense em uma borboleta. Emergindo de um ovo, é um lagarta. Essa lagarta cresce e cresce até que um dia forma um casulo em torno de si. Semanas depois, um borboleta emerge do casulo com muito pouca semelhança com a criatura que o criou. E, no entanto, essas duas formas notavelmente diferentes são o mesmo animal.

      Esta transformação de uma forma para outra é chamada metamorfose. Existem três tipos básicos de metamorfose em insetos. Alguns tipos de insetos passam por um ciclo de vida trifásico (ovo-ninfa-adulto) chamado metamorfose incompleta. Outros insetos têm um ciclo de quatro fases (ovo-larva-pupa-adulto) chamado metamorfose completa. Alguns insetos não passam por nenhuma metamorfose, mas esse tipo de desenvolvimento é muito raro e não será discutido nesta atividade. Essencialmente, esses insetos “ametabolous” eclodem de seus ovos parecendo minúsculas versões de adultos.

      Metamorfose em outros animais

      Os insetos não são os únicos animais que sofrem metamorfose. A maioria dos alunos está familiarizada com o desenvolvimento de sapos (ovo-girino-pollywog-adulto), mas inúmeros exemplos menos conhecidos de metamorfose podem ser encontrados em invertebrados marinhos, incluindo moluscos, crustáceos, cnidários, equinodermos e tunicados. Mesmo peixes como salmão, linguado e lampreias sofrem uma forma de metamorfose. Em todos esses casos, as mudanças nas formas do corpo normalmente coincidem com uma mudança no habitat e no comportamento.

      Metamorfose Incompleta

      Metamorfose incompleta é um termo usado para descrever o modo de desenvolvimento dos insetos que passam por três estágios distintos: o ovo, a ninfa, e o estágio adulto, ou imago. Apenas 10-15% dos insetos na Terra sofrem metamorfose incompleta. Esses insetos passam por mudanças graduais de tamanho sem um pupa estágio (ver Metamorfose Completa).

      Esses insetos começam como ovos, que às vezes são tão pequenos que você não consegue vê-los. Quando o ovo choca, uma ninfa sai. Na maioria das vezes, a ninfa se parece com a adulta, porém menor, com coloração diferente, sem asas e órgãos sexuais. A ninfa cresce através de estágios chamados instars, trocando sua 'pele' em cada estágio. Finalmente, ele se transforma em um imago, o adulto sexualmente maduro com asas.

      Ninfas de insetos aquáticos, como a mosca ilustrada acima, geralmente têm guelras e são muito diferentes dos adultos em que se transformarão.

      Pedidos de insetos com metamorfose incompleta:

      • Hemiptera - cochonilhas, pulgões, mosca branca, cigarras, cigarrinhas e insetos verdadeiros
      • Orthoptera - gafanhotos e grilos
      • Mantodea - louva-a-deus
      • Blattaria - baratas
      • Dermaptera - tesourinhas
      • Odonata - libélulas e libelinhas
      • Phasmatodea - insetos de vara
      • Isoptera - cupins
      • Phthiraptera - chupando piolhos
      • Ephemeroptera - efeminadas

      Metamorfose Completa

      Metamorfose completa é um termo usado para descrever o modo de desenvolvimento dos insetos que passam por quatro estágios distintos: o ovo, a larva, a pupa e o estágio adulto, ou imago.

      Esses insetos também começam como ovos. Quando o ovo choca, uma larva sai. A larva freqüentemente se assemelha a um verme e se alimenta vorazmente para que possa crescer rapidamente. Quando a larva atinge seu tamanho máximo, ela se transforma em pupa. A pupa geralmente não consegue se mover ou comer. Durante o estágio de pupa, a larva se transforma em um adulto que será muito diferente da larva, normalmente dentro de um invólucro protetor, como uma crisálida, como nas borboletas e mariposas. Enquanto dentro da pupa, o inseto excreta sucos digestivos para destruir grande parte do corpo da larva, deixando algumas células intactas. As células restantes começarão o crescimento do adulto, usando os nutrientes da larva decomposta. O estágio final adulto inclui um inseto totalmente desenvolvido com asas e órgãos reprodutivos.

      Pedidos de insetos com metamorfose completa:

      • Coleoptera - besouros
      • Dípteros - moscas
      • Himenópteros - formigas, abelhas, vespas e vespas
      • Lepidoptera - borboletas e mariposas
      • Mecoptera - escorpião
      • Megaloptera - borboletas, borboletas e peixes
      • Neuroptera - crisálidas e antlions
      • Raphidioptera - snakeflies
      • Sifonaptera - pulgas
      • Strepsiptera - parasitas de asas torcidas
      • Trichoptera - caddisflies

      Vantagens da Metamorfose Completa

      Existe um número inacreditável de insetos por aí. Eles ocupam todos os nichos em terras conhecidas pelo homem. Isso significa que a competição entre e dentro espécie é frequentemente muito alta. Assim, quanto maior a diferença de hábitos e habitats que uma espécie utiliza, maior sua vantagem para a sobrevivência e reprodução. Por esta razão, os insetos com metamorfose completa, ou seja, duas formas ativas radicalmente diferentes - larva e adulto, têm uma vantagem sobre os insetos com metamorfose incompleta.

      Com a metamorfose completa, há uma divisão ordenada de trabalho. A principal tarefa das larvas é comer e crescer. Os adultos, por outro lado, são responsáveis ​​pelo acasalamento e pela produção de descendentes.

      Considere que, se os adultos de uma determinada espécie de inseto se alimentam do mesmo alimento que suas formas larvais, as larvas podem esgotar essa fonte de alimento antes que os adultos tenham a chance de se alimentar. Portanto, a diversificação dos hábitos alimentares pode ser um grande benefício para animais como os insetos, cujas fontes de alimento podem ser temporárias ou simplesmente escassas.

      A diversificação da fisiologia também pode representar uma vantagem quando se trata de predação. Por exemplo, se a maioria dos mosquitos adultos alados for devorada por um enxame de libélulas, as larvas do mosquito aquático permanecerão ilesas, protegidas pelo menos dos adultos de libélulas.

      Quase todos os insetos são atacados por um ou mais parasitas de insetos. Esses parasitas são predominantemente vespas solitárias e um grupo de moscas chamadas taquinídeos. Esses insetos colocam seus ovos dentro do corpo de um inseto hospedeiro. Quando o ovo choca, a larva se alimenta do hospedeiro de dentro para fora! As larvas podem continuar a crescer e até mesmo a se metamorfosear dentro do hospedeiro. No final, o parasita mata o hospedeiro antes de rastejar para fora dele para acasalar com outros membros de sua espécie.

      Enquanto alguns parasitas têm como alvo insetos adultos, outros procuram os ovos, larvas ou pupas de espécies hospedeiras. Freqüentemente, os parasitas têm hospedeiros muito específicos. Uma espécie de vespa parasita pode ter uma única espécie hospedeira. Os parasitas de insetos podem ser muito benéficos no controle de insetos pragas agrícolas.


      Metamorfose de Anfíbios

      Mudanças morfológicas associadas à metamorfose

      Em anfíbios, a metamorfose está geralmente associada às mudanças que preparam um organismo aquático para uma existência primariamente terrestre. No urodeles (salamandras), essas mudanças incluem a reabsorção da nadadeira caudal, a destruição das brânquias externas e uma mudança na estrutura da pele. No anuros (rãs e sapos), as mudanças metamórficas são mais dramáticas e quase todos os órgãos estão sujeitos a modificações (ver Figura 2.4 Tabela 18.1). Mudanças regressivas incluem a perda dos dentes córneos e brânquias internas do girino, bem como a destruição da cauda. Ao mesmo tempo, processos construtivos como o desenvolvimento dos membros e a morfogênese da glândula dermóide também são evidentes. O meio de locomoção muda conforme a cauda do remo recua, enquanto os membros posteriores e anteriores se desenvolvem. O crânio cartilaginoso do girino é substituído pelo crânio predominantemente ósseo da rã. Os dentes córneos usados ​​para rasgar as plantas do lago desaparecem à medida que a boca e a mandíbula assumem uma nova forma e o músculo da língua se desenvolve. Enquanto isso, a característica do intestino grosso dos herbívoros encurta para se adequar à dieta mais carnívora da rã adulta. As guelras regredem e os arcos branquiais degeneram. Os pulmões aumentam de tamanho e os músculos e a cartilagem se desenvolvem para bombear o ar para dentro e para fora dos pulmões. O aparelho sensorial também muda à medida que o sistema da linha lateral do girino se degenera, e o olho e o ouvido passam por uma diferenciação adicional (ver Fritzsch et al. 1988). O ouvido médio se desenvolve, assim como a membrana timpânica característica das orelhas externas de sapos e rãs. No olho, surgem membranas nictitantes e pálpebras.

      Tabela 18.1

      Resumo de algumas mudanças metamórficas em anuros.

      Quando um animal muda seu habitat e modo de nutrição, seria de se esperar que o sistema nervoso sofresse mudanças dramáticas, e certamente ocorre. Uma consequência prontamente observada da metamorfose do anuro é o movimento dos olhos para a frente de sua posição originalmente lateral (Figura 18.1). * Os olhos laterais do girino são típicos de herbívoros predados, enquanto os olhos do sapo localizados frontalmente são adequados ao seu estilo de vida mais predatório. Para pegar sua presa, o sapo precisa ver em três dimensões. Ou seja, ele precisa adquirir um campo de visão binocular para o qual as informações de ambos os olhos convergem para o cérebro (ver Capítulo 13). No girino, o olho direito inerva o lado esquerdo do cérebro e vice-versa. Não há projeções ipsilaterais (do mesmo lado) dos neurônios da retina. Durante a metamorfose, entretanto, essas vias ipsilaterais adicionais emergem, permitindo que a entrada de ambos os olhos atinja a mesma área do cérebro (Currie e Cowan 1974, Hoskins e Grobstein 1985a). No Xenopus, essas novas vias neuronais resultam não da remodelação dos neurônios existentes, mas da formação de novos neurônios que se diferenciam em resposta aos hormônios da tireoide (Hoskins e Grobstein 1985a, b).Alguns neurônios larvais, como certos neurônios motores na mandíbula do girino, mudam sua fidelidade do músculo larval para o músculo adulto recém-formado (Alley e Barnes 1983). Ainda outros neurônios, como aqueles que inervam a língua (um músculo recém-formado não presente na larva), permaneceram dormentes durante o estágio de girino e formaram sinapses pela primeira vez durante a metamorfose (Grobstein 1987). Assim, o sistema nervoso dos anuros passa por uma enorme reestruturação durante a metamorfose. Alguns neurônios morrem, outros nascem e outros mudam sua especificidade.

      Figura 18.1

      Migração ocular e alterações neuronais associadas durante a metamorfose do Xenopus laevis girino. Os olhos do girino são colocados lateralmente, de modo que há relativamente pouco campo de visão binocular. Os olhos migram dorsal e rostralmente durante a metamorfose, (mais.)

      Mudanças bioquímicas associadas à metamorfose

      Além das mudanças morfológicas óbvias, importantes transformações bioquímicas ocorrem durante a metamorfose. Em girinos (como em peixes de água doce), o principal fotopigmento retinal é a porfiropsina. Durante a metamorfose, o pigmento muda para rodopsina, o fotopigmento característico dos vertebrados terrestres e marinhos (Wald 1945, 1981 Smith-Gill e Carver 1981 Hanken e Hall 1988). A hemoglobina do girino é transformada em uma hemoglobina adulta que se liga ao oxigênio mais lentamente e o libera mais rapidamente do que a hemoglobina do girino (McCutcheon 1936 Riggs 1951). As enzimas hepáticas também mudam, refletindo a mudança no habitat. Os girinos, como a maioria dos peixes de água doce, são ammonotélico isto é, eles excretam amônia. Muitos sapos adultos (como o gênero Rana, mas não o mais aquático Xenopus) estão ureotélico, excretando uréia, como a maioria dos vertebrados terrestres, que requer menos água do que excretando amônia. Durante a metamorfose, o fígado começa a sintetizar as enzimas do ciclo da ureia necessárias para criar a ureia a partir do dióxido de carbono e da amônia (Figura 18.2).

      Figura 18.2

      Desenvolvimento do ciclo da ureia durante a metamorfose dos anuros. (A) As principais características do ciclo da ureia, por meio do qual os resíduos nitrogenados podem ser desintoxicados e excretados com perda mínima de água. (B) Emergência de atividades enzimáticas do ciclo da ureia correlacionadas com metamórficas (mais.)

      Controle hormonal da metamorfose anfíbia

      O controle da metamorfose pelos hormônios da tireoide foi demonstrado por Guder-natsch (1912), que descobriu que girinos se metamorfoseavam prematuramente quando alimentados com glândula tireoide de ovelha em pó. Em um estudo complementar, Allen (1916) descobriu que quando ele removeu ou destruiu o rudimento da tireoide dos primeiros girinos (realizando assim uma tireoidectomia), as larvas nunca se metamorfosearam, tornando-se girinos gigantes.

      As mudanças metamórficas do desenvolvimento das rãs são todas provocadas pela secreção de hormônios tiroxina (T4) e triiodotironina (T3) da tireóide durante a metamorfose (Figura 18.3). Pensa-se que T3 é o hormônio mais importante, pois irá causar alterações metamórficas nos girinos tireoidectomizados em concentrações muito mais baixas do que o T4 (Kistler et al. 1977 Robinson et al. 1977).

      Figura 18.3

      Fórmulas de tiroxina (T4) e triiodotironina (T3).

      Mudanças regionais específicas

      Os vários órgãos do corpo respondem de maneiras diferentes à estimulação hormonal. O mesmo estímulo provoca a degeneração de alguns tecidos enquanto faz com que outros se desenvolvam e se diferenciem. Por exemplo, a degeneração da cauda está claramente associada ao aumento dos níveis de hormônios da tireoide. A degeneração das estruturas da cauda é relativamente rápida, pois o esqueleto ósseo não se estende até a cauda, ​​que é suportada apenas pelo notocórdio (Wassersug 1989). A regressão da cauda é provocada por apoptose e ocorre em quatro estágios. Primeiro, a síntese de proteínas diminui nas células musculares estriadas da cauda (Little et al. 1973). Em seguida, há um aumento nas concentrações de enzimas digestivas dentro das células. As concentrações de proteases lisossomais, RNase, DNase, colagenase, fosfatase e glicosidases aumentam na epiderme, notocórdio e células do cordão nervoso (Fox 1973). A morte celular é provavelmente causada pela liberação dessas enzimas no citoplasma. Após a morte celular, os macrófagos se agrupam na região da cauda, ​​digerindo os detritos com suas próprias enzimas proteolíticas (Kaltenbach et al. 1979). O resultado é que a cauda se torna um grande saco de enzimas proteolíticas (Figura 18.4). As principais enzimas proteolíticas envolvidas parecem ser as colagenases e outras metaloproteinases, cuja síntese depende dos hormônios tireoidianos. Se um inibidor de metaloproteinase (TIMP) for adicionado à cauda, ​​ele impede a regressão da cauda (Oofusa e Yoshizato 1991 Patterson et al. 1995).

      Figura 18.4

      Aumento da atividade da protease lisossomal durante a regressão da cauda em Xenopus laevis. Acredita-se que as enzimas lisossomais sejam responsáveis ​​pela digestão das células da cauda. (Após Karp e Berrill 1981.)

      A resposta aos hormônios da tireoide é específica da região do corpo. A epiderme da cabeça do girino e do corpo diferenciam um novo conjunto de glândulas quando exposta ao T3. Na cauda, ​​no entanto, T3 causa a morte das células epidérmicas e uma supressão específica da cauda das divisões das células-tronco que podem dar origem a mais células epidérmicas. O resultado é a morte das células epidérmicas da cauda, ​​enquanto a epiderme da cabeça e do corpo continua a funcionar (Nishikawa et al. 1989). Essas respostas regionais da epiderme parecem ser controladas pela especificidade regional do mesoderma dérmico. Se as células do dermátomo da cauda (células mesodérmicas que geram a derme da cauda) forem transplantadas para o tronco, a epiderme com as quais entram em contato degenerará com a metamorfose. Por outro lado, quando o dermátomo do tronco é transplantado para a cauda, ​​essas regiões da pele persistem. Mudar o ectoderma não altera a resposta regional aos hormônios tireoidianos (Kinoshita et al. 1989).

      A resposta específica do órgão aos hormônios da tireoide é dramaticamente demonstrada pelo transplante da ponta da cauda para a região do tronco ou pela colocação de uma ocular na cauda (Schwind 1933 Geigy 1941). A ponta da cauda colocada no tronco não é protegida da degeneração, mas o olho mantém sua integridade, apesar de estar dentro da cauda em degeneração (Figura 18.5). Assim, a degeneração da cauda representa uma morte celular programada de um órgão específico. Apenas tecidos específicos morrem quando um sinal é dado. Essas mortes programadas de células são importantes para moldar o corpo. A degeneração da cauda humana durante a semana 4 de desenvolvimento assemelha-se à regressão da cauda do girino (Fallon e Simandl 1978).

      Figura 18.5

      Especificidade regional durante a metamorfose da rã. As pontas da cauda regridem mesmo quando transplantadas para o tronco. As xícaras, entretanto, permanecem intactas mesmo quando transplantadas para a cauda em regressão. (Depois de Schwind, 1933.)

      Coordenação de mudanças de desenvolvimento

      Um dos principais problemas da metamorfose é a coordenação dos eventos de desenvolvimento. Por exemplo, a cauda não deve degenerar até que algum outro meio de locomoção & # x02014 os membros & # x02014 tenham se desenvolvido, e as guelras não devem regredir até que o animal possa utilizar seus músculos pulmonares recém-desenvolvidos. O meio de coordenar eventos metamórficos parece ser uma diferença entre tecidos e órgãos em sua capacidade de resposta a diferentes quantidades de hormônio (Sax & # x000e9n et al. 1957 Kollros 1961). Este modelo é chamado de conceito de limite. À medida que a concentração dos hormônios da tireoide aumenta gradualmente, diferentes eventos ocorrem em diferentes concentrações dos hormônios. Se os girinos forem privados de sua tireoide e colocados em uma solução diluída de hormônios tireoidianos, os únicos efeitos morfológicos serão o encurtamento dos intestinos e o crescimento acelerado dos membros posteriores. No entanto, em concentrações mais altas de hormônios da tireoide, a regressão da cauda é observada antes que os membros posteriores sejam formados. Esses experimentos sugerem que, à medida que os níveis do hormônio tireoidiano aumentam gradualmente, os membros posteriores se desenvolvem primeiro e, em seguida, a cauda regride. Da mesma forma, quando T3 é dado aos girinos, induz os ossos de formação mais precoce nas dosagens mais baixas e os últimos ossos nas dosagens mais altas, imitando a situação natural (Hanken e Hall 1988). Assim, o momento da metamorfose parece ser regulado pela sensibilidade de diferentes tecidos aos hormônios da tireoide.

      Para garantir que esse sistema de tempo funcione, dois dos órgãos mais sensíveis à tiroxina são a própria tireoide e a glândula pituitária, que regula a produção do hormônio tireoidiano. Os hormônios tireoidianos inicialmente criam feedback positivo para a glândula pituitária, fazendo com que a pituitária anterior induza a tireóide a produzir mais T3 e T4 (Sax & # x000e9n et al. 1957 White e Nicoll 1981). Posteriormente, como efeito da metamorfose, a tireoide degenera parcialmente e são produzidos inibidores das funções do hormônio tireoidiano (Goos 1978).

      VADE MECUM

      Metamorfose de anfíbios e cantos de rãs. Para fotos de metamorfose de anfíbios (e para os sons de sapos adultos), verifique as seções de metamorfose e chamada de sapo do CD-ROM. [Clique em anfíbio]

      Respostas moleculares aos hormônios da tireoide durante a metamorfose

      Os hormônios tireoidianos parecem funcionar amplamente no nível da transcrição, ativando a transcrição de alguns genes e reprimindo a transcrição de outros (Lyman e White 1987, Mathison e Miller 1987). A transcrição dos genes para albumina, carbamoilfosfato sintase, globina adulta, queratina da pele adulta e o Xenopus homólogo de ouriço sônico é ativado pelos hormônios da tireoide. A transcrição do ouriço sônico O gene no intestino é particularmente interessante, pois sugere que o padrão regional dos órgãos formados durante a metamorfose pode ser gerado pelo reaparecimento de algumas das mesmas moléculas que estruturaram o embrião (Stolow e Shi 1995 Stolow et al. 1997).

      Mas essas são respostas relativamente tardias aos hormônios da tireoide. A primeira resposta a T3 é a ativação transcricional do receptor de hormônio da tireóide (TR) genes (Yaoita e Brown 1990 Kawahara et al. 1991). Os receptores do hormônio tireoidiano são membros da superfamília dos fatores de transcrição dos receptores do hormônio esteróide. Existem dois tipos principais de T3 receptores, TR & # x003b1 e TR & # x003b2. Curiosamente, os mRNAs e proteínas de ambos os TRs estão presentes em níveis relativamente baixos no girino de pré-metamorfose e aumentam antes que o hormônio tireoidiano seja liberado ou a metamorfose comece (Tabela 18.2 Kawahara et al. 1991 Baker e Tata 1992). Os receptores do hormônio da tireoide podem se ligar a seus locais específicos na cromatina mesmo antes que os hormônios da tireoide estejam presentes, e acredita-se que eles reprimam a transcrição do gene. Quando T3 ou T4 entra na célula e se liga aos receptores ligados à cromatina, o complexo hormônio-receptor é convertido de um repressor em um forte ativador transcricional (Wolffe e Shi 1999). Nesse momento, a síntese dos TRs se acelera dramaticamente, coincidindo com o início da metamorfose.

      Tabela 18.2

      Acúmulo relativo de TR & # x003b1 e TR & # x003b2 mRNA em girinos de Xenopus após tratamento com T3 e prolactina.

      A injeção de T exógeno3 causa um aumento de duas a cinco vezes na mensagem TR & # x003b1 e um aumento de 20 a 50 vezes no mRNA para TR & # x003b2. Assim, T3 liga-se ao seu TR e transcreve o TR gene. Esta & # x0201cautoindução & # x0201d de T3 mensagem do receptor por T3 pode desempenhar um papel significativo na aceleração da metamorfose (Figura 18.7). Quanto mais t3 receptores que um tecido possui, mais competente ele deve ser para responder a pequenas quantidades de T3. Assim, clímax metamórfico, aquele momento em que as mudanças visíveis de metamorfose ocorrem rapidamente, pode ser ocasionado pelo aumento da produção e indução de mais T3 receptores. O TR não funciona sozinho, mas forma um dímero com o receptor de retinóide, RXR. Este dímero se liga aos hormônios da tireóide e pode entrar no núcleo para efetuar a transcrição (Wong e Shi 1995 Wolffe e Shi 1999).

      Figura 18.7

      Modelo hipotético para a aceleração da metamorfose em Xenopus pela autoindução de T3 receptores por T3. (A) O girino pré-metamorfose é caracterizado por baixos níveis de tireotropina (fator de liberação do hormônio da tireoide), hormônios da tireoide e T (mais).

      O hormônio prolactina foi encontrado para inibir a regulação positiva de TR & # x003b1 e TR & # x003b2 mRNAs. Além disso, se a regulação positiva do TR é experimentalmente bloqueada pela prolactina, a cauda não é reabsorvida e o gene da queratina específico do adulto não é ativado (Tata et al. 1991 Baker e Tata 1992). As injeções de prolactina estimulam o crescimento larval e inibem a metamorfose (Bern et al. 1967 Etkin e Gona 1967), mas há controvérsia se esse achado reflete o papel natural da prolactina (Takahashi et al. 1990 Buckbinder e Brown 1993). Ainda não sabemos os mecanismos pelos quais os níveis do hormônio tireoidiano são regulados no girino, nem sabemos como a recepção do hormônio tireoidiano provoca diferentes respostas (proliferação, diferenciação, morte celular) em diferentes tecidos.


      Ninfas afídeos, ínstares, mudas e metamorfose:

      Ninfas são os filhotes de um inseto que sofre metamorfose incompleta ou nenhuma metamorfose.

      A maioria das ninfas de pulgões nascem vivas, em vez de eclodirem de ovos. As ninfas de afídeos passam por 4 (ou em alguns casos 3) instares. Os pulgões maduros não mudam.

      • "Metamorfose é o processo de desenvolvimento de um organismo que envolve estágios distintos com uma mudança abrupta entre eles.
        • Nos artrópodes, o animal se move entre os estágios mudando seu exoesqueleto. O novo exoesqueleto terá se desenvolvido sob a pele velha. Após a muda, a nova pele é inflada e então endurece. Depois de uma sucessão de mudas, um inseto atinge a forma adulta final e nenhuma muda mais ocorrerá. "
        • Por exemplo, após a eclosão de seu ovo, diz-se que um inseto está em seu primeiro instar. Quando o inseto muda, é então um segundo instar e assim por diante. "

        A primeira imagem abaixo mostra uma jovem ninfa de Symydobius oblongus (Pulgão de bétula brilhante) no meio de sua muda. A segunda imagem mostra uma ninfa semelhante completando sua muda.

        Como os insetos geralmente passam por uma série de mudas antes da idade adulta, isso deve ser importante para eles. No entanto, a muda (= ecdysis) tem suas desvantagens.

        • Por exemplo, a primeira imagem abaixo mostra um adulto "teneral" recém-mudado Clethrobius vem (pulgão peludo marrom) logo após sua muda final, escalando seus companheiros ligeiramente mais jovens (pré-muda). O segundo mostra um adulto depois que sua cutícula foi esclerotizada (endurecida e escurecida).

        A variação de cor entre essas ninfas (sem asas) e adultos (com asas) Drepanosiphum platanoidis (pulgões sicômoro comuns) são porque muitos mudaram recentemente.

        • Abaixo está uma visão ventral da exúvia de uma ninfa madura de Macrosiphoniella millefolii (pulgão Yarrow) que mudou para se tornar uma fêmea sexual adulta. Os 'fios' brancos ao redor da extremidade da cabeça (canto superior direito) são forros trachael.

        Então, por que muda?

          A muda permite que eles se recuperem de danos cuticulares menores, como pelos sensoriais perdidos, cerdas e escamas - e se livrem de matéria aderente, incluindo alguns caminhantes de carona.

        • Por exemplo silverfish (Lepisma saccharina, Thysanura) são insetos "primitivos" e sem asas. Eles são ametabolous: eles não sofrem metamorfose. As ninfas recém-eclodidas (primeiro instar) se parecem muito com pequenos adultos. Depois de seis ou sete mudas, essas ninfas tornam-se adultas, que podem se reproduzir, mas continuam a mudar por toda a vida.

        Além disso, uma vez que exúvias de pulgões cheiram a pulgões, Muratori et. al (2008) descobriram que eles podem agir como iscas para parasitóides.

        Então, o que significa metamorfose completa e incompleta?

        • Borboletas e mariposas (= Lepidópteros), por exemplo, são holometábolos: eles sofrem metamorfose completa e têm 4 estágios distintos de vida: ovos, larvas, pupas e adultos - todos marcadamente diferentes. Suas larvas passam por uma série de mudas à medida que crescem, mas mostram poucas mudanças na forma até que mudem para se tornarem pupas e mudem novamente para se tornarem adultas.

        As efemópteras (= Ephemoptera), outro grupo de insetos 'antigos', não se transformam em pupas. Mostrado abaixo, uma mosca adulta completa sua muda ninfal final, deixando para trás o exúvio. As efêmeras adultas não se alimentam, elas se dispersam, acasalam e se reproduzem.

        • Pulgões (e outros hemípteros) são hemimetábolos. Eles sofrem metamorfose incompleta, com 3 fases distintas de vida. Suas ninfas e adultos são de forma comparativamente semelhante.

        Abaixo estão os ovos, ninfas jovens e um adulto Cinara pinea (pulgão do pinheiro grande).

        • Alguns pulgões, como Myzus ascalonicus (pulgão chalota) e Tuberolachnus salignus (pulgão do salgueiro gigante), nunca foi conhecido por botar ovos - então seu ciclo de vida incompleto tem apenas 2 estágios distintos de vida (ninfas e adultos).

        Ter diferentes formas corporais permite que jovens e adultos se especializem em diferentes tarefas, ocupem nichos diferentes - e evitem diferentes predadores.

        As ninfas costumam ter uma estratégia defensiva bem diferente da dos pais. Os adultos de Cinara confinis têm forte coloração aposemática verde escuro (aviso) para desencorajar predadores. Suas ninfas tendem a se agrupar e dependem de sua coloração enigmática para ocultação.

        Pterocomma pilosum(pulgão peludo) ninfas são maravilhosamente enigmáticas, mas seus adultos sem asas são fortemente listrados e muito conspícuos - talvez porque leve tempo para o pulgão sequestrar produtos químicos suficientes de sua planta hospedeira para deter possíveis predadores.

          As larvas de caranguejo, por exemplo, vivem planctonicamente e são dispersivas - um estilo de vida muito diferente de seus adultos reprodutivos, relativamente imóveis e com armaduras pesadas.

        • Desde a muda dos embriões de insetos, em quase todas as espécies eles se tornam "primeiros instares" após sua terceira muda embrionária. Nos ovos de pulgões, essa muda ocorre antes da eclosão. Em vivíparas, embriões de pulgões mudam cerca de 24 horas antes do nascimento.

        Para os insetos que sofrem metamorfose incompleta, ninfas jovens, ninfas maduras e adultos ainda podem ter uma aparência bem diferente.

        As imagens abaixo mostram um grupo de ninfas de primeiro ínstar, um segundo ínstar com sua cutícula rejeitada, um terceiro e quarto ínstar e um adulto partenogenético sem asas. Macrosiphum euphorbiae (Pulgão da batata) - com suas ninfas de primeiro instar.

          As ninfas de pulgões de primeiro instar diferem de várias maneiras de suas formas adultas. Por exemplo, suas antenas são curtas e geralmente têm menos segmentos do que os adultos (4 ou 5, em vez de 5 ou 6). As ninfas não têm cauda e seu rostro é comparativamente longo.

        Abaixo estão ninfas de quarto estádio de Lachnus Roboris (pulgão de carvalho variegado), acompanhado por formigas, e um adulto vivaparous alado. Nesta espécie, os adultos vivíparos podem ser alados ou não. Os morfos sem asas são produzidos suprimindo o desenvolvimento das asas (Braendle, et al. 2006), mas apenas ninfas destinadas a se tornarem adultos alados têm botões de asas visíveis. Os botões das asas da ninfa de quarto instar só se tornam asas após a muda para a idade adulta.

        As ovíparas imaturas podem ser visivelmente fusiformes, ao passo que as ninfas de quarto estádio destinadas a se tornarem aladas têm botões de asas e antenas mais longas.

        A primeira imagem abaixo mostra ovíparas em desenvolvimento e adultas de Rhopalosiphum padi (pulgão cereja). Os pulgões vermelhos na segunda imagem são machos imaturos de Macrosiphoniella millefolii (pulgão Yarrow) - nesta espécie, apenas os machos são vermelhos.

        Reconhecimentos

        Somos gratos à The Amateur Entomologists 'Society pela permissão para reproduzir os resumos do glossário de seu site.

        Fizemos identificações provisórias a partir de fotos de alta resolução de espécimes vivos, juntamente com a identidade da planta hospedeira. Na grande maioria dos casos, as identificações foram confirmadas por exame microscópico de espécimes preservados. Usamos as chaves e contas de espécies de Blackman & Eastop (1994) e Blackman & Eastop (2006) suplementadas com Blackman (1974), Stroyan (1977), Stroyan (1984), Blackman & Eastop (1984), Heie (1980- 1995), Dixon & Thieme (2007) e Blackman (2010). Reconhecemos plenamente esses autores como a fonte das informações taxonômicas (resumidas) que apresentamos. Quaisquer erros de identificação ou informação são exclusivamente nossos, e ficaríamos muito gratos por quaisquer correções. Para obter ajuda sobre os termos usados ​​para a morfologia dos pulgões, sugerimos a figura fornecida por Blackman & Eastop (2006).


        Anfíbios

        No desenvolvimento típico dos anfíbios, os ovos são colocados na água e as larvas são adaptadas a um estilo de vida aquático. Rãs, sapos e salamandras eclodem dos ovos como larvas com guelras externas, mas levará algum tempo para que os anfíbios interajam externamente com a respiração pulmonar. Depois disso, as larvas de salamandra começam um estilo de vida predatório, enquanto os girinos principalmente raspam a comida das superfícies com suas cristas dentais córneas.

        A metamorfose em anfíbios é regulada pela concentração de tiroxina no sangue, que estimula a metamorfose, e a prolactina, que neutraliza seu efeito. Os eventos específicos dependem dos valores de limiar para diferentes tecidos. Como a maior parte do desenvolvimento embrionário ocorre fora do corpo dos pais, o desenvolvimento está sujeito a muitas adaptações devido a circunstâncias ecológicas específicas. Por esse motivo, os girinos podem ter cristas córneas nos dentes, bigodes e nadadeiras. Eles também fazem uso do órgão da linha lateral. Após a metamorfose, esses órgãos tornam-se redundantes e serão reabsorvidos por morte celular controlada, chamada de apoptose. A quantidade de adaptação a circunstâncias ecológicas específicas é notável, com muitas descobertas ainda sendo feitas.

        Rãs e sapos

        Com rãs e sapos, as guelras externas do girino recém-eclodido são cobertas por um saco branquial após alguns dias, e os pulmões são formados rapidamente. As patas dianteiras são formadas sob o saco branquial e as posteriores são visíveis alguns dias depois. Depois disso, geralmente há um estágio mais longo durante o qual o girino vive de uma dieta vegetariana. Os girinos usam um intestino relativamente longo em forma de espiral para digerir essa dieta.

        Mudanças rápidas no corpo podem então ser observadas conforme o estilo de vida da rã muda completamente. A boca em forma de espiral com cristas dentais córneas é reabsorvida junto com o intestino espiral. O animal desenvolve uma grande mandíbula e suas guelras desaparecem junto com seu saco branquial. Olhos e pernas crescem rapidamente, uma língua se forma, e tudo isso é acompanhado por mudanças associadas nas redes neurais (desenvolvimento da visão estereoscópica, perda do sistema da linha lateral, etc.) Tudo isso pode acontecer em cerca de um dia, então é realmente uma metamorfose (Figura 2). Só alguns dias depois é que a cauda é reabsorvida, devido às maiores concentrações de tiroxina necessárias para a reabsorção da cauda.

        Figura 2. (a) Pouco antes da metamorfose, apenas 24 horas são necessárias para atingir o estágio da parte b. (b) Sapo comum quase funcional com alguns restos do saco branquial e uma mandíbula não totalmente desenvolvida

        Salamandras

        O desenvolvimento da salamandra é altamente diverso, algumas espécies passam por uma reorganização dramática quando passam de larvas aquáticas para adultos terrestres, enquanto outras, como o Axolotl, apresentam pedomorfose e nunca se desenvolvem em adultos terrestres. Dentro do gênero Ambystoma, as espécies evoluíram para ser pedomórficas várias vezes, e a pedomorfose e o desenvolvimento completo podem ocorrer em algumas espécies. [2]

        Newts

        Figura 3. As grandes brânquias externas da salamandra crista

        Em salamandras, não há metamorfose verdadeira porque as larvas de salamandra já se alimentam como predadoras e continuam a fazê-lo quando adultas. Newts & # 8217 brânquias nunca são cobertas por um saco branquial (Figura 3) e serão reabsorvidos apenas antes de o animal deixar a água. Assim como nos girinos, seus pulmões funcionam precocemente, mas os tritões os usam com menos frequência do que os girinos. Tritões costumam ter uma fase aquática na primavera e verão e uma fase terrestre no inverno. Para a adaptação à fase aquosa, a prolactina é o hormônio necessário e, para a adaptação à fase terrestre, a tiroxina. As brânquias externas não retornam nas fases aquáticas subsequentes porque são completamente absorvidas ao deixar a água pela primeira vez.

        Cecilians

        Cecílias basais, como Ichthyophis, passam por uma metamorfose na qual a larva aquática faz a transição para adultos fossoriais, o que envolve uma perda da linha lateral. [3] Cecilos divergentes mais recentemente (os Teresomata) não sofrem uma mudança de nicho ontogenética desse tipo e são, em geral, fossoriais ao longo de suas vidas. Assim, a maioria dos cecilianos não sofre uma metamorfose semelhante à dos anuros. [4]


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